Lecturas traducidas.

Laboratorio de Evolucin, Facultad de Ciencias ______________________________________ 1

Polimorfismo del tamao del pico y utilizacin intraespecfica del nicho en un pinzn africano. Thomas Bates Smith
El pinzn estrldido africano Pyrenestes ostrinus muestra un polimorfismo en el tamao del pico no ligado al sexo. Entre P. ostrinus y sus congneres, P. sanguineus y P. minor, la variacin en el tamao del pico es extrema, distribuida bimodalmente y no determinada por el sexo, la edad, el tamao corporal, ni el origen geogrfico. P. ostrinus parece aparearse aleatoriamente con respecto al tamao del pico. Los morfos (o morfotipos) del pico difieren con respecto a la dieta y al desempeo durante la alimentacin con semillas duras o blandas de los rboles del gnero Scleria sp. (Cyperaceae), el alimento principal del ave. El nuevo patrn de divergencia intraespecfica en la estructura trfica contrasta agudamente con los patrones de variacin morfolgica de los pinzones de Darwin (Geospiza) y otras especies de aves que no muestran polimorfismo de tamao del pico. Los coeficientes de variacin (CVs) para el tamao del pico son extraordinariamente grandes mientras que los CVs para el tamao del cuerpo son pequeos y tpicos de otras especies de paseriformes. Las diferencias en el tamao del pico entre los morfos exceden a las reportadas para varias especies simptridas de pinzones de Darwin que se cree muestran desplazamiento de caracteres1, y como muchas especies congneres que habitan en un mismo lugar los morfos difieren en la dieta. Una variacin intrapoblacional discreta en las estructuras trficas de las aves consiste usualmente en diferencias entre los sexos (dimorfismo sexual 2), o en asimetras morfolgicas, tales como el pico cruzado 3,4. Aqu describo un tercer patrn de variacin discreta que previamente se haba hipotetizado que ocurra en el milano pico-de-garfio ( Chondrohierax uncinatus)5, y slo hallada en otras pocas especies de 6-10 vertebrados , en las cuales las diferencias de tamao de los aparatos trficos no son determinadas principalmente por el sexo. Los polimorfismos de los aparatos trficos se han correlacionado con la utilizacin diferencial de recursos y, a pesar de la escasez de informes, han sido postulados como importantes en reducir la competencia intraespecfica y en promover la especiacin6.

Histricamente, el tamao del pico con distribucin bimodal de Pyrenestes ha dejado perplejos a los taxnomos. En las tres especies, restringidas a las selvas tropicales de frica, se reporta que exhiben distintivas variantes de picos grandes y picos pequeos dentro de los sexos (Fig. 1) y de las clases de edad. Este patrn no muestra ninguna correlacin clara con el origen geogrfico11-13 . Tambin existe evidencia de que las formas de picos grandes pueden cruzarse con las de picos pequeos 13 . Dirig dos aos de trabajos de campo (Setiembre-Diciembre 1983, Enero-Mayo 1985, Agosto 1985-Noviembre 1986) sobre el pjaro comedor de semillas de vientre negro (Pyrenestes ostrinus) en el sur y centro de Camern. Se capturaron, anillaron y midieron ms de 1.400 individuos y se examin la biologa de su reproduccin. Cada ave fue marcada con una banda de aluminio con una combinacin nica de nmeros elegida al azar y tres bandas coloreadas para permitir la identificacin individual en el campo. Se tomaron medidas de 10 caracteres para cada ave (Tabla 1). Para obtener informacin adicional acerca de la variacin en las tres especies, estos mismos caracteres fueron medidos en 840 especmenes de museo. El anlisis de los caracteres mensurables de los individuos atrapados en el campo mostr la existencia de diferencias significativas entre machos y hembras (Tabla 1). Las hembras tienden a ser ms pequeas que los machos en cuanto al tamao global del cuerpo. Los juveniles de hasta 4 meses de edad tienden a ser ms pequeos que los adultos. Todas las medidas del pico se distribuyeron en forma bimodal o sus distribuciones se encontraban significativamente sesgadas. En particular, el ancho de la mandbula inferior (LMW) se encontraba bimodalmente distribuido y realmente discontinuo dentro de la mayora de los sexos (Fig. 1) y clases de edad. Las distribuciones del largo de las alas no eran significativamente diferentes de lo normal (bondad de ajuste de Kolmogorov-Smirnov P > 0,1). Los CVs para el largo de las alas eran de 3% en ambos sexos, mientras que los valores de los seis caracteres del pico eran casi cuatro veces ms grandes (Tabla 1). El anlisis de los especmenes de museo dentro de zonas de avifauna de paseriformes definidas14 mostraron un patrn similar para todas las especies. Los CVs para el t amao
Smith, T.B.. 1987. Bill size polymorphism and intraspecific niche utilization in an African finch. Nature, 329: 717-719

Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolucin, Facultad de Ciencias ______________________________________ 2

del pico son mayores que los de las seis especies de pinzones de Darwin que se pens previamente que posean los mayores CVs dentro de las aves15 . En la mayora de las especies de paseriformes, los CVs para el tamao del pico y del cuerpo se encuentran entre 3-5% (ref. 16). En Pyrenestes, la variacin en el tamao del pico es considerablemente mayor que sta, pero no la variacin en el tamao del cuerpo. Un patrn similar de variacin en el milano pico-de-garfio comedor de caracoles condujo a los investigadores a la hiptesis de que era polimrfico para el tamao del pico, pero no se pudo descartar la posibilidad de que estuvieran involucradas ms de una especie de milanos5 . No existe evidencia de segregacin geogrfica o de segregacin local de hbitat entre los pjaros de picos grandes y los de picos pequeos en ninguna de las tres especies. Las formas de picos grandes y las de picos pequeos se encuentran juntas en todas las poblaciones de las tres especies actualmente reconocidas en frica (Fig. 1). En la estacin de campo en Camern, P. ostrinus muestra dos picos de reproduccin que coinciden con las estaciones de ms y menos lluvias. Durante las pocas de reproduccin de 1984 y 1985, aproximadamente el 15% de 60 nidos produjeron pichones. Ambos progenitores fueron medidos en 19 nidos. Al parecer se aparearon en forma aleatoria con respecto al tamao del pico (test exacto de Fisher P = 0,22). En 19 nidos adicionales se midi el tamao del pico de uno de los progenitores y el del otro se estim utilizando binoculares. Para ambos muestreos combinados, los apareamientos permanecieron al azar (test exacto de Fisher P = 0,12). Los apareamientos observados, cuando se los compara con los apareamientos esperados basados en las proporciones de los morfos adultos en el rea de estudio durante la poca de reproduccin estimadas por medio de la red de niebla, tambin mostr apareamientos al azar con respecto al tamao del pico (2 = 0.36, P > 0.54; 2 = 0.79, P= 0.67, para cada muestra, respectivamente). Adems, en las parejas mixtas no hay un sesgo sexual significativo en el tamao del pico, es decir, en los machos no siempre son ms grandes que en las hembras. Evidencia indirecta sugiere que el dimorfismo en el tamao del pico posee una base gentica. En primer lugar, la distribucin de LMW en juveniles de menos de 3 semanas luego de la eclosin es bimodal. Si el uso diferencial del pico fuera un factor que contribuyera con este dimorfismo, no se esperara que la discontinuidad apareciera a una edad tan temprana. Las aves aparentemente no se comprometen en ningn comportamiento que le imponga un uso a la porcin basal de la mandbula inferior. Adems, de 51 aves medidas y subsiguientemente recapturadas y vueltas a medir hasta tres aos ms tarde, no se detect ningn cambio significativo en el tamao del pico, aunque los picos de los juveniles crecieron ligeramente por varios meses luego del perodo de crecimiento de las plumas. Si bien ha sido difcil examinar pichones durante el perodo del crecimiento de las plumas en el campo, los experimentos de cra en cautiverio llevados a cabo actualmente en el Parque Zoolgico Riverbanks, Columbia, Carolina del Sur, sugieren que las parejas mixtas pueden producir descendientes tanto de pico grande como de pico pequeo, pero no con picos de tamao intermedio. Por ejemplo, en la nica reproduccin exitosa de P. ostrinus en cautiverio, un macho de pico grande (LMW = 15 mm) se apare con una hembra de pico pequeo (LMW = 12,6 mm). La pareja cri tres pichones: uno de pico grande (LMW = 15,2 mm) y dos de pico pequeo (LMW = 12,6 mm y 11,9 mm). Los juveniles fueron medidos aproximadamente dos meses despus del perodo en el cual comienzan a crecer las plumas, cuando sus picos casi han alcanzado el tamao del adulto. Existe una correlacin ecolgica entre el consumo de semillas, el desempeo en la alimentacin, y el tamao del pico (Tabla 2). P. ostrinus se especializa en las semillas de los rboles del gnero Scleria. Los morfos de pico grande pueden romper fcilmente las semillas grandes y duras, mientras que los morfos de pico pequeo lo hacen con dificultad y prefieren no alimentarse con ellas. Los morfos de picos pequeos poseen mayor eficacia
Smith, T.B.. 1987. Bill size polymorphism and intraspecific niche utilization in an African finch. Nature, 329: 717-719

Lecturas traducidas. Laboratorio de Evolucin, Facultad de Ciencias ______________________________________ 3

en la alimentacin con semillas pequeas y blandas que la de los morfos de picos grandes. Estas diferencias de comportamiento son consistentes con las diferencias en la dieta observadas en el campo (Tabla 2). Las diferencias en la dieta entre los morfos son similares a las halladas entre especies congneres simptridas de pinzones de Darwin16 y parecen ser uno de los pocos ejemplos entre los vertebrados donde un polimorfismo est asociado a la utilizacin diferencial del nicho. Este nuevo patrn de divergencia en el aparato trfico genera preguntas evolutivas importantes. En primer lugar, Por qu la divergencia trfica sucede por medio de un polimorfismo intrasexual, en vez de a travs del mecanismo ms frecuente del dimorfismo sexual potenciado2 ? En segundo lugar, qu factores permitieron a las poblaciones de Pyrenestes divergir polimrficamente a travs de un continente que ya exhiba una gran diversidad de aves granvoras17 , y con un potencial presumiblemente alto para la competencia interespecfica? La diferencia en el tamao medio del pico entre los morfos, expresada como el porcentaje de la media del morfotipo pequeo, es de 23%, la cual es mayor que el mnimo de 15% descrito para las especies simptridas de los pinzones de Darwin y otras especies de aves que se cree muestran desplazamiento de caracteres1,18,19. Las correlaciones entre el desempeo en la alimentacin, las preferencias de alimento observadas y el tamao del pico implican que los factores trficos pueden jugar un papel principal en el mantenimiento del polimorfismo. Grandes diferencias estacionales en las lluvias o un patrn de sequas espordicas podran afectar la abundancia de ciertas semillas de Scleria resultando en la supervivencia diferencial de los morfos, especialmente si su capacidad de ajustarse a otros alimentos es limitada. Recientemente han sido reportadas correlaciones similares con la ocurrencia de sequas que resultan en una intensa seleccin natural en el tamao del pico en poblaciones de Geospiza 1,16,20.

Smith, T.B.. 1987. Bill size polymorphism and intraspecific niche utilization in an African finch. Nature, 329: 717-719