Interaccion Herbivoria

Interacciones planta-animal:
Ecologa evolutiva y conservacin
Foto por: L. Nez
Interacciones plantaanimal: Ecologa evolutiva y

conservacin
Profesores:
Dra. Mara Argenis Bonilla
Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot
Dr. Rodolfo Dirzo
Universidad de Stanford, Estados Unidos
Estudiantes participantes:
Diego Fernando Casallas-Pabn **
Jos Oswaldo Corts Herrera *
Mnica Adriana Cuervo *
Francisco Fajardo Gutirrez *
Jennyfer Insuasty Torres *
Cindy Cristina Leguzamo Pardo *
Eliana Martnez Pachn ***
Mara Ins Moreno Pallares *
Luis Alberto Nez Avellaneda **
Mnica Beatriz Ramrez Burbano *
Oscar Andrs Rojas Zamora *
Cristian Camilo Sandoval Parra *
* Maestra en Ciencias - Biologa - Facultad de Ciencias,

Universidad Nacional de Colombia
** Doctorado en Ciencias - Biologa - Facultad de Ciencias,
*** Doctorado en Agroecologa - Facultad de Agronoma,
Edicin del documento:

Cristian Camilo Sandoval Parra
Mnica Beatriz Ramrez Burbano
Diego Fernando Casallas-Pabn
Tabla de contenido:
Agradecimientos .......................................................................................................................................1
Presentacin y rea de estudio ..............................................................................................................2
Artculos del proyecto grupal: ................................................................................................................4
Casallas-Pabn, D. Rojas-Zamora, O & Insuasty-Torres, J.
Variacin de la Herbivora y Prueba de Aceptabilidad en Plantas con Estrategias de
Crecimiento rpido y lento ..........................................................................................................4
Martnez-Pachn, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martnez, M.A.

Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento de un bosque hmedo tropical de
Colombia: una prueba de la hiptesis de disponibilidad de recursos ...................................16
Artculos del Proyecto libre: ................................................................................................................28

Fajardo-Gutirrez, F., Leguzamo-Pardo, C. & Ramrez-B, M.
Efecto de la Herbivora sobre la Produccin de Frutos en Psychotria racemosa Rich.
(Rubiaceae) ..................................................................................................................................28
Insuasty-Torres, J. Rojas-Zamora, O. & Casallas-Pabn, D.

Herbivora Diferencial en Plntulas y Juveniles de Dos Especies de Leguminosas Con y
Sin Mirmecofilia ..........................................................................................................................35
Martnez-Pachn, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martnez, M.A.

Enverdecimiento retardado en plantas de Bosque Hmedo Tropical: indicacin de
defensa o control descendente de los herbvoros. ...................................................................47
Nez, L., Sandoval-Parra, C. & Corts, O.

Evaluacin de la Defensa Anti-herbvoro por Asociacin Coespecfica en Ocotea
longifolia Kunth (Lauraceae), en un Bosque Hmedo en Mariquita,Tolima. .....................55
Agradecimientos
Los autores de este trabajo agradecen a la Facultad de Ciencias y al
Departamento de Biologa de la Universidad Nacional de Colombia, sede
Bogot y al posgrado en Ciencias Biologa. En especial a los profesores
Gabriel Pinilla, Director del Departamento de Biologa y Luis Fernando
Garca, Director del rea Curricular por el apoyo financiero para la
realizacin del curso.
Igualmente extendemos un agradecimiento al equipo del Sistema de
Patrimonio Cultural y Museos de la Universidad Nacional de Colombia, que
trabaja actualmente a favor de la conservacin del Bosque Jos Celestino
Mutis, en el Municipio de Mariquita, Tolima, especialmente a Jeffer
Buitrago y Orlando Velsquez por su apoyo invaluable durante las jornadas
de campo. As mismo agradecemos al Laboratorio de Entomologa de la
Facultad de Agronoma de la Universidad Nacional de Colombia, por
facilitarnos el material biolgico de Spodoptera frugiperda, con el cual se
desarrollaron experimentos en estas investigaciones.
Presentacin
Este documento corresponde a la recopilacin de las investigaciones que se realizaron en el
marco de la visita del Profesor Dr. Rodolfo Dirzo, de la Universidad de Stanford, Estados
Unidos, a la Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, con el fin de llevar a cabo el curso
de posgrado Interacciones planta-animal: Ecologa evolutiva y conservacin, que se desarroll
en el segundo semestre del 2010. La fase de campo se realiz en el mes de agosto al interior de la
Reserva Forestal Jos Celestino Mutis (RFJCM) (Figura I) ubicada en el bosque municipal de la
ciudad de San Sebastin de Mariquita (5 1139N, 7454 36W).
Esta Reserva Forestal se encuentra actualmente a cargo del Sistema de Patrimonio y Museos de
La Universidad Nacional de Colombia, se ubica en la vertiente oriental de la cordillera central al
norte del departamento de Tolima, Colombia. Posee una extensin aproximada de 110 hectreas
(Ministerio de Cultura 2009) y est al interior de la Reserva Forestal Protectora de las quebradas
El Pen y San Juan del municipio de Mariquita. stas fluyen a travs del bosque y pertenecen a
la cuenca del ro Sabandija (CORTOLIMA 2008) y a la gran cuenca del ro Magdalena.
Mariquita
Figura I. Ubicacin del Bosque Municipal de la ciudad de San Sebastin de Mariquita en el Departamento de
Tolima, Colombia. Resaltado en Verde la extensin de la reserva. Escala 1:10000. Modificado de: Plan de manejo
reserva forestal protectora quebradas El Pen y San Juan del bosque del municipio de Mariquita. IGAC &
CORTOLIMA (2009).
En el rea predomina un clima clido y hmedo, con una altura entre los 520 y 720 metros sobre
el nivel del mar. La distribucin de lluvias es de carcter bimodal, con un promedio anual de
2409 mm. Los meses de abril y mayo son los ms lluviosos durante el primer semestre, y los de
octubre y noviembre durante el segundo. La temperatura media anual es de 26.5C y la humedad
relativa del 82%, con un valor mnimo en el mes de agosto (INCO Ltda. 1996). La pendiente
vara aproximadamente entre el 30% y 80% y el suelo est constituido por arcillas rojas,
abigarradas, con altos componentes de Silicio de aspecto conglomerado (Pachn y Bohorquez

1991).
La RFJCM por sus caractersticas fisionmicas corresponde a un mosaico de vegetacin entre
relictos bosque hmedo tropical con elementos de bosque seco, reas convertidas en potreros, y
zonas con alta presin debido a la expansin del permetro urbano de la ciudad de San Sebastin
de Mariquita. En el reconocimiento del rea se observ que las familias de plantas ms
representativas del bosque incluyen Leguminosae, Melastomataceae, Burseraceae, Moraceae,
Piperaceae, Annonaceae, Apocynaceae, Bignoniaceae, Araliaceace.
Las amenazas al bosque han estado relacionadas con los asentamientos humanos circundantes
producto de desplazamiento e invasiones, la tala, la quema, los desechos, las basuras y la minera.
La influencia de la presin de las poblaciones humanas adyacentes al bosque, implica no slo la
extraccin de productos maderables y no maderables del bosque, sino el avance constante y la
deforestacin con fines de apropiacin de tierras y establecimiento de viviendas de personas de
escasos recursos.
Las investigaciones llevadas a cabo como parte del desarrollo metodolgico del curso, fueron
realizadas por estudiantes del Posgrado en Ciencias - Biologa, en torno a la temtica de las
interacciones planta-animal, haciendo nfasis en la Herbivora como principal tema de estudio.
Se realiz un proyecto grupal relacionado con la hiptesis de disponibilidad de recursos en
plantas de crecimiento rpido y lento, producto del cual se generaron los dos artculos iniciales
(Pag. 4 y 16). Igualmente, se incluyen otros cuatro artculos de tema libre alrededor de la
herbivora (Pag. 28).
Esperamos que este documento contribuya al conocimiento de los aspectos biolgicos y
ecolgicos del bosque Municipal Jos Celestino Mutis, haciendo nfasis en el estudio de las
interacciones planta-animal y su aplicacin en la conservacin de la biodiversidad. Es as como el
estudio de la herbivora y otros procesos ecolgicos pueden ser indicadores importantes para la
comprensin del estado de conservacin de los ecosistemas y de esta manera poder generar
herramientas para la toma de decisiones de proteccin en el rea.
Es necesario incrementar el aporte de la academia no slo en trminos de investigaciones
biologas relacionadas con la biodiversidad y conservacin de estos bosques, sino que de igual
manera se espera un aporte de las ciencias humanas, sociales y polticas. Esto con el fin de
orientar procesos de distribucin de las tierras y de la poblacin en la regin, as como generar
oportunidades a las personas en condiciones sociales ms vulnerables, en la bsqueda de una
mejor calidad de vida de la poblacin de esta regin del municipio de Mariquita.
Variacin interespecifica de la Herbivora en Plantas Tropicales con

Estrategias de Crecimiento rpido y lento
Diego Casallas-Pabn 1, 5, Oscar Rojas-Zamora 2, 4, Jennyfer Insuasty-Torres 2, 3.
1
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio 451,
Bogot-Colombia. 5dfcasallasp@unal.edu.co.
2
Departamento de Biologa, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio 421,
oficina 149, Bogot-Colombia. 3jinsuastyt@unal.edu.co, 4oarojasz@unal.edu.co,
RESUMEN
La variabilidad en las estrategias de crecimiento de las plantas y la distribucin diferencial de los
recursos influyen en los niveles de herbivora observados, teniendo en cuenta que la herbivora
es una importante fuerza para la seleccin natural. En este estudio se evala el nivel de
herbivora en 10 especies de rpido crecimiento y 10 especies de lento crecimiento presentes en
el bosque hmedo tropical de la Reserva Forestal Jos Celestino Mutis en el municipio de
Mariquita, Colombia. Se realizaron pruebas de aceptabilidad usando un herbvoro generalista
(Spodoptera frugiperda). Nosotros encontramos que los niveles de herbivora son ms altos en
las especies de rpido crecimiento, en las que el 65,1% de las hojas presentan ms del 6% del
rea foliar consumida, mientras que en las especies de lento crecimiento en las solo el 19,1% de
las hojas presentan niveles mayores al 6% del rea foliar consumida. De igual manera se
determin que Spodoptera frugiperda prefiere consumir hojas de especies de rpido crecimiento,
ya que estas plantas presentan caractersticas que las hacen ms palatables para los herbvoros.
Los resultados obtenidos indican una relacin positiva entre la tasa de crecimiento y los niveles
de herbivora, as como tambin con la prueba de aceptabilidad. Esto coincide con la hiptesis de
disponibilidad de recursos la cual predice que las especies con baja disponibilidad presentan
tasas de crecimiento lento y bajos niveles de herbivora. En este estudio se realiz la
comparacin de pares filogenticos y se determin que los niveles de herbivora no tienen
relacin con la filogenia de las plantas, indicando que los niveles de herbivora responden
solamente a factores ecolgicos.
Palabras Clave: Mariquita, Tolima-Colombia; Bosque hmedo tropical; herbivora; Spodoptera
frugiperda; estrategias de crecimiento; hiptesis de la disponibilidad de recursos.
ABSTRACT
Variability in the growth strategies of plants and the differential allocation of resources influence
the levels of herbivory observed, taking into account that herbivory is an important force for
natural selection. This study tests the level of herbivory on 10 fast-growing species and 10
species of slow-growth found in the Reserva Forestal Jos Celestino Mutiss tropical rainforest at
Mariquita, Colombia. Acceptability tests were performed using a generalist herbivore
(Spodoptera frugiperda). We found that herbivory levels are higher in fast-growing species, in
which 65.1% of the leaves have more than 6% leaf area consumed, while in slow-growing
species in only 19.1 % of leaves had levels higher than 6% leaf area consumed. Similarly we
4
Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.
found that S. frugiperda prefers to consume leaves of fast-growth, since these plants have
characteristics that make them more palatable to herbivores. The results indicate a positive
relation between growth rate and levels of herbivory, as well as the test of acceptability. This
coincides with the resource availability hypothesis which predicts that species with low
availability have slow-growth rates and low levels of herbivory. In this study we conducted a
pairs phylogenetic comparison and found that levels of herbivory are unrelated to the phylogeny
of plants, indicating that levels of herbivory respond only to ecological factors.
Key words: Mariquita, Tolima-Colombia; Tropical wet forest; herbivory;
frugiperda; growth strategies; resources availability hypothesis.
Spodoptera
de defensas en plantas como la respuesta

evolutiva al grado de limitacin de los
recursos (Janzen 1974; Grime 1977, 1979;
McKey 1979, 1984; Coley et al. 1985).
Desde el punto de vista ecolgico, las
condiciones ambientales influyen en la
variabilidad de la velocidad de crecimiento en
las plantas y en las distintas estrategias de
defensa contra los herbvoros. Se acepta
ampliamente la explicacin de que en hbitats
con recursos limitados se han seleccionado
plantas con crecimiento lento y bajas tasas de
reemplazo de tejidos (Bradshaw et al. 1964,
Parsons 1968, Grime 1977, Chapin 1980), lo
cual significa que la asignacin de recursos
para la produccin de tejidos tiene alto costo
para la planta y por lo tanto es importante que
se invierta en defensas anti-herbvoros (Coley
et al. 1985)
Janzen (1974) hace evidente el
significado evolutivo y ecolgico de la
herbivora, para la vegetacin amaznica de
suelo de arenas blancas, proponiendo que la
mayora de los factores que restringen el
crecimiento de las plantas estn relacionados
con el ataque de herbvoros ms que con la
dificultad de las plantas por crecer bajo
condiciones de escases de nutrientes. Esta
propuesta se convierte en una hiptesis
generalizada para las comunidades terrestres,
en la que se predice una relacin negativa
entre la disponibilidad de recursos y la
inversin en defensas que hacen las plantas
contra los herbvoros (Janzen 1974, McKey et
al. 1978, Boege & Dirzo 2004).
EN LOS BOSQUES TROPICALES LAS TASAS
de herbivora son ms altas comparadas con la

de los bosques de zonas templadas (janzen
1974), aunque se supone de manera general,
que las hojas de los rboles en el trpico son
menos aceptadas por los herbvoros que las
hojas de los rboles de las zonas templadas
(Basset 1994). Esta baja palatabilidad de las
hojas de plantas tropicales se debe, en gran
medida, a la cantidad y variedad de sustancias
qumicas (Coley & Aide 1991), y se relaciona
a su vez, con varios aspectos que son
suceptibles de ser analizados evolutiva y
ecolgicamente.
La variabilidad general inherente en las
plantas, en las caractersticas fsicas y
qumicas de las hojas, en las estrategias de
crecimiento y en la produccin de defensas,
son por un lado reflejo de la variabilidad
gentica, ingrediente fundamental de la
seleccin natural, pero adems estn
influenciados por las condiciones ambientales.
Desde el punto de vista evolutivo, los
herbvoros ejercen una fuerza selectiva sobre
las especies vegetales al aumentar su
mortalidad y remover biomasa que podra ser
utilizada para el crecimiento o la reproduccin
(Coley et al. 1985), lo que ha resultado en
estrategias de defensa tan variadas como las
de los depredadores mismos. La produccin
de defensas es favorecida por la seleccin
natural cuando el beneficio de mejorar la
proteccin contra los herbvoros es mayor que
el costo de produccin (Coley et al. 1985).
Adicionalmente, se ha explicado la variedad
5
Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento
Adicionalmente,
existen
evidencias
experimentales de que en los trpicos, ms
que en las zonas templadas, la herbivora
cobra mayor fuerza diversificadora al hacer
que los gradientes abiticos sean ms
divergentes, magnificando las diferencias
entre
hbitats
y
causando
as
la
especializacin de las especies en el hbitat
(Fine et al. 2004).
En general existen plantas de crecimiento
rpido y de crecimiento lento de acuerdo con
sus rasgos de historia de vida; las plantas
pioneras de crecimiento rpido estn
adaptadas a los hbitats ricos en recursos, y
suelen sufrir un mayor ndice de dao por
herbivora, en parte por tener diferentes tipos
de sustancias qumicas defensivas en
cantidades menores que especies de
crecimiento lento. Observaciones en diferentes
comunidades han puesto de manifiesto que los
vertebrados e invertebrados herbvoros
prefieren alimentarse de especies de plantas de
rpido crecimiento en ambientes ricos en
recursos naturales (Coley et al. 1985).
El nivel de dao por herbivora en una
comunidad especfica de plantas es,
principalmente, reflejo de la aceptabilidad de
las diferentes especies por parte de los
herbvoros. Aunque la calidad nutricional de
las hojas y tallos puede influenciar la eleccin
alimenticia del herbvoro, las defensas
qumicas y estructurales suelen ser las que
determinan en mayor medida la aceptabilidad
de hojas y tallos (Coley et al. 1985). Algunos
autores como Grime (1977) hacen referencia
especfica a un aumento de defensas de las
plantas a medida que aumenta el estrs del
hbitat. Otros como Coley et al. (1985)
amplan esta idea y proponen que la
disponibilidad de recursos en el ambiente es el
factor principal que influye en la evolucin
tanto de la cantidad como del tipo de defensa
de las plantas. De esta manera, una limitante
de recursos implica una presin selectiva
hacia las plantas con tasas de crecimiento
lento, que a su vez favorecen las grandes

inversiones en defensa.
Es de esperar que la historia filogentica
proporcione la hiptesis nula para explicar la
distribucin de los rasgos de defensa entre las
especies (Silvertown & Dodd 1996). La
hiptesis alternativa es que las caractersticas
defensivas de las especies son evolutivamente
lbiles, y las especies han evolucionado varias
veces, e independiente, las soluciones a
factores biticos y abiticos frente a los retos
medioambientales (Agrawal & Fishbein
2006).
En este estudio evaluamos cmo las
estrategias de crecimiento en plantas rpido y
lento en plantas y el parentesco filogentico
afectan sobre la intensidad de herbivora en un
bosque hmedo tropical y la aceptabilidad por
un herbvoro generalista. Como hiptesis
planteamos que las especies vegetales de
crecimiento lento son menos afectadas por la
herbivora debido a que tienen rasgos que les
permiten escapar a ella.
METODOS
REA Y ESPECIES VEGETALES DE ESTUDIO
- el estudio se realiz en agosto de 2010 en la
Reserva Forestal Jos Celestino Mutis
(RFJCM) ubicada en el bosque municipal de
la ciudad de San Sebastin de Mariquita.
Seleccionamos 10 especies vegetales de
rpido crecimiento y 10 especies vegetales de
lento crecimiento (Tabla 1), encontrando las
primeras principalmente en claros de bosque y
reas intervenidas, y las segundas en reas de
bosque cerrado y menos intervencin
antrpica. Algunas de las especies se
seleccionaron en pares pertenecientes a una
sola familia y con diferentes estrategias de
crecimiento, con el fin de evidenciar la
influencia del parentesco filogentico sobre la
intensidad de herbivora y la aceptabilidad de
sus hojas por parte de un herbvoro
generalista. Las especies vegetales
_____________________________________________________________________________________________
TABLA 1. Especies estudiadas para la evaluacin de los niveles de herbivora natural en la Reserva Forestal Jos
Celestino Mutis en la ciudad de San Sebastin de Mariquita, Tolima Colombia. n = nmero de individuos de los
que se extrajeron aleatoriamente las hojas, L = Crecimiento lento, R = Crecimiento rpido.
Especie
Familia
Xylopia aromatica (Lam.) Mart.
Annonaceae
Eupatorium sp.
Asteraceae
Piptocoma discolor (Kunth) Pruski
Asteraceae
Curatella americana L.
Dilleniaceae
Virola sp.
Myristicaceae
Vismia baccifera (L.) Triana & Planch
Hypericaceae
Swartzia cf. robiniifolia Willd. ex Vogel
Fabaceae
Cespedesia spathulata (Ruiz & Pav.) Planch.
Ochnaceae
Piper angustifolium Lam.
Piperaceae
Piper sp2.
Piperaceae
Dendropanax sp.
Araliaceae
Erythroxylum cassinoides Planch. & Linden ex
Erythroxylaceae
Triana & Planch.
Apeiba sp.
Malvaceae
Eugenia sp.
Myrtaceae
Faramea sp.
Rubiaceae
Calophyllum brasiliense Cambess.
Calophyllaceae
Inga sp.
Fabaceae
Ouratea phaeophylla Sleumer
Ochnacaeae
Piper aequale Vahl
Piperaceae
Piper bogotense C. DC.
Piperaceae
seleccionadas pertenecen a 14 familias de
dicotiledneas perennes.
n
2
4
3
8
8
5
8
8
16
11
4
Crecimiento
R
R
R
R
R
R
R
R
R
R
L
2
9
4
20
8
4
4
7
L
L
L
L
L
L
L
L
utilizando las siguientes categoras: 0 = 0%, 1

= 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 =
25.1-50%, 5 = 50.1-100% segn el porcentaje
consumido. Con estas categoras calculamos
el ndice de herbivora (IH) para cada especie,
como
, donde ni= nmero de
hojas por categora, i = categora de herbivora
y N = total de hojas por especie (Dirzo &
Domnguez 1995). Estas categoras se usaron
debido a que los niveles de dao bajos son los
ms frecuentes y por lo tanto requieren de
intervalos ms estrechos, mientras que, los
niveles de dao altos son muy raros y por lo
tanto pueden agruparse en categoras con
intervalos ms amplios (Boege & Dirzo 2004)
HERBIVORA Con el fin de evaluar las

consecuencias de las diferentes estrategias de
crecimiento de las plantas y de las diferencias
en la asignacin de recursos a la defensa,
registramos los niveles naturales de herbivora
para cada una de las especies colectadas. De
cada una de estas especies se seleccionaron
entre 2 y 16 individuos segn la abundancia
de cada especie, el tamao, y por lo tanto la
cantidad de follaje por individuo. El
porcentaje de rea foliar consumida se estim
en 74.75 1.77 hojas (media SD)
seleccionadas aleatoriamente para cada una de
las especies. Cuantificamos visualmente el
porcentaje de herbivora de cada hoja
ACEPTABILIDAD - Con el fin de determinar si

las diferencias en el follaje y los tejidos entre
7
las plantas de crecimiento rpido y lento

influyen sobre los niveles naturales de
herbivora, realizamos diez ensayos de
aceptabilidad segn la metodologa propuesta
por Dirzo (1980). Cada uno de los veinte
ensayo corresponde a la prueba de
aceptabilidad entre una planta de crecimiento
rpido y otra de crecimiento lento. La
seleccin de los pares de especies a evaluar se
realiz de manera aleatoria (Tabla 2). Tres de
los ensayos corresponden a pares de plantas
pertenecientes a una misma familia (u orden
en el caso de Vismia baccifera y Calophyllum
brasiliense) con el fin de evidenciar la
influencia del parentesco filogentico sobre la
aceptabilidad de sus hojas. Para los
experimentos usamos larvas de cuarto instar
(n=20) del herbvoro generalista Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), una
plaga de cultivos comerciales. Las larvas se

obtuvieron de una colonia establecida en el
Laboratorio de Entomologa de la Facultad de
Agronoma de la Universidad Nacional de
Colombia en Bogot, alimentadas con una
mezcla estndar de harina de frijol, harina de
maz, levadura, agar, cido ascrbico, casena,
metilparabeno, formaldehido al 10% y aceite
de linaza como dieta artificial estndar (E.
Martnez-Pachn comunicacin personal).
Cuatro horas antes de los experimentos las
larvas de S. frugiperda se aislaron y dejaron
sin alimento para normalizar su apetito y
facilitar la alimentacin. El experimento se
llev a cabo en cajas de Petri (8.5 cm de
dimetro), las cuales contenan un algodn
saturado con agua para mantener la humedad.
De cada una de las especies vegetales a
_____________________________________________________________________________________________
TABLA 2. Ensayos de aceptabilidad de hojas de especies vegetales de rpido y lento crecimiento por parte del
herbvoro generalista Spodoptera frugiperda
Ensayo
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10a
11
12a
13
14a
15
16
17
18
19
20
a
Especie Rpida
Vismia baccifera
Xylopia aromatica
Eupatorium sp.
Xylopia aromatica
Vismia baccifera
Swartzia cf. robiniifolia
Piptocoma discolor
Eupatorium sp.
Curatella americana
Cespedesia spathulata
Piper sp2.
Vismia baccifera
Piper angustifolium
Virola sp.
Eupatorium sp.
Piper angustifolium
Curatella americana
Piptocoma discolor
Especie Lenta
Piper aequale
Erythroxylum cassinoides
Apeiba sp.
Eugenia sp.
Piper bogotense
Calophyllum brasiliense
Ouratea phaeophylla
Dendropanax sp.
Piper bogotense
Ouratea phaeophylla
Inga sp.
Ouratea phaeophylla
Piper aequale
Faramea sp.
Faramea sp.
Eugenia sp.
Dendropanax sp.
Ensayo realizados entre pares de plantas relacionadas filogenticamente
evaluar se seleccionaron hojas sin daos en la

lmina, de las cuales se cortaron cuadros de
400 mm2 que fueron ubicados en extremos
opuestos de la caja de Petri. Las larvas de S.
frugiperda fueron ubicadas en el centro de la
caja de Petri, se mantuvieron a temperatura
ambiente y se les permiti comer ad libidum.
El experimento se monitore cada hora y fue
suspendido seis horas despus de iniciado,
cuando una de las larvas haba consumido la
totalidad de uno de los cuadros de hoja
presentados. Con el fin de evaluar la
aceptabilidad por parte de S. frugiperda
medimos con una grilla trasparente (1 mm2) la
cantidad de tejido consumido en cada uno de
los cuadros presentados. ANLISIS DE LOS
DATOS - Antes de la aplicacin de los
anlisis estadsticos respectivos a los datos de
cada experimento, se evalu la normalidad y
probamos que los niveles de herbivora

obtenidos no provienen de eventos al azar
mediante una prueba de chi-cuadrado
(2=433.12, gl=11, P<0.001). Todas las
pruebas de normalidad y homogeneidad de
RESULTADOS
HERBIVORA El nivel de herbivora natural
fue mayor en las especies de rpido
crecimiento que en las especies de lento
crecimiento, siendo el IH de 2.45 0.27 y
1.12 0.091 respectivamente (U = 3 P =
0.00043) (Fig. 1). Este comportamiento se
la homogeneidad de varianza. Los datos de IH

en especies de crecimiento rpido y lento se
distribuyeron normalmente (Prueba de
Shapiro-Wilk, P > 0.2 en ambos casos), sin
embargo la varianza no fue homognea
(estadstico de Barlett = 1.66, P = 0.003) por
lo que se evaluaron las diferencias en el ndice
de herbivora mediante una prueba no
paramtrica de U de Mann-Whitney. Para el
caso de la aceptabilidad de las hojas por parte
de S. frugiperda los grupos de datos no
cumplieron con la distribucin normal (Prueba
de Shapiro-Wilk, P< 0.001 en ambos casos)
ni sus varianzas fueron
homogneas
(estadstico de Barlett = 0.7, P < 0.001), por lo
que las diferencias en la aceptabilidad del
follaje de cada tipo de crecimiento en plantas
se evaluaron comparando la cantidad de rea
varianza se realizaron con Statgraphics Plus
4.0 para Windows (Statistical Graphics Corp.
1994). Las pruebas de chi-cuadrado, MannWhitney y la prueba pareada de Wilcoxon se
realizaron con PAST 2.01 (Hammer et al.
2001). consumida con la prueba pareada no
paramtrica de Wilcoxon. Adicionalmente
FIGURA 1. ndice de Herbivora (media SE)

estimado especies vegetales de crecimiento rpido (n =
10) y especies vegetales de crecimiento lento (n = 10).
mantuvo en los pares de especies relacionados

filogenticamente a excepcin de una de las
especies de Piperaceae (Piper sp2.) la cual
tuvo un ndice de herbivora tan bajo como los
obtenidos en las especies de lento crecimiento
(Fig. 2). El 61.3% de las hojas provenientes de
especies de crecimiento lento presentaron
niveles de herbivora entre 0.1 y 6% del rea
foliar, mientras el 19.1% de
las hojas
presentaron niveles herbivora mayores;
contrario a esto, para las especies de
crecimiento rpido el 29.3% de las hojas
presentaron niveles de herbivora entre el 0.1
9
FIGURA 3. Porcentaje de hojas en cada uno de las

categoras de rea foliar consumida para especies de
rpido crecimiento (barras claras), para especies de
lento crecimiento (barras oscuras) y el porcentaje hojas
esperado (lnea negra). Las categoras de herbivora
corresponden al rea foliar consumida as: 0 = 0%, 1 =
0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = 25.1-50%, 5 =
50.1-100%.
FIGURA 2. ndice de Herbivora estimado para las

especies vegetales de crecimiento rpido (barra blanca)
y para las especies de crecimiento lento (barra gris).
Los pares de especies comparados son: Malpighiales
(Vismia baccifera Calophyllum brasilense), Fabaceae
(Swartzia cf. robiniifolia Inga sp.), Ochnaceae
(Cespedesia spathulata Ouratea phaeophylla),
Piperaceae (Piper angustifolium Piper aequale),
Piperaceae 2 (Piper sp2 Piper bogotense).
frugiperda prefiri las porciones de hoja de las

especies de rpido crecimiento sobre las
porciones de hoja de especies vegetales de
crecimiento lento. La media del rea de tejido
foliar consumido por S. frugiperda fue de
92.05 23.92 mm2 en las porciones de hojas
de especies de crecimiento rpido, y 27.15
8.72 mm2 en las porciones de hojas de
especies de crecimiento lento (Fig. 4A),
siendo 3.39 veces mayor para las especies de
crecimiento rpido (W = 157, Z = 2.495, P =
0.012). Los ensayos realizados con los pares
de especies relacionados filogenticamente a
familia (y orden en el caso de las
Malpighiales) mostraron la misma tendencia
obtenida en la mayor parte de los ensayos
(Fig. 4B).
y 6% del rea foliar, mientras que el 65.1% de

las hojas presentaron niveles de herbivora
mayores (Fig. 3). El anlisis de los valores
observados y esperados de los porcentajes de
hojas en cada categora de herbvora para las
dos estrategias de crecimiento mostr valores
observados altos en las categoras 0 y 1 para
las especies de crecimiento lento y valores por
debajo de lo esperado para las especies de
crecimiento rpido.
As mismo, se
presentaron valores bajos en las categoras de
alta herbivora (3, 4 y 5) para las especies de
crecimiento lento y valores elevados para las
especies de rpido crecimiento (Fig. 3).
ACEPTABILIDAD En solo uno de los ensayos
de aceptabilidad la larva de S. frugiperda no
consumi tejidos de ninguna de las dos
porciones de hoja presentadas, este ensayo
corresponde al realizado entre Piper
angustifolium (especie rpida) y Erythroxylum
cassinoides (especie lenta), el cual no se tuvo
en cuenta para lo anlisis estadsticos debido a
que no refleja la preferencia del herbvoro
generalista. En el 84.2% de los ensayos S.
DISCUSIN
En general, las especies de crecimiento
rpido presentaron niveles mayores de
herbivora que las especies con crecimiento
lento en la RFJCM. Este resultado se ve
soportado por las pruebas de aceptabilidad,
donde las larvas prefirieron alimentarse de
10
hojas provenientes de especies con rpido

crecimiento.
Posiblemente,
la
mayor
herbivora en plantas con tasas de crecimiento
altas se debe a que estas especies tienen menor
cantidad de metabolitos secundarios como
ocurre con las especies de ciclo de vida anual
(Cates & Orians 1975, Boege & Dirzo 2004).
Reader & Southwood (1981) probaron la
aceptabilidad de plantas que ocurren en tres
diferentes estados de una sucesin secundaria
por herbvoros generalistas. Este estudio
apoya la teora de la apariencia en la que la
cantidad y naturaleza de las defensas qumicas
est relacionada con la exposicin a los
herbvoros en tiempo y espacio. La
apariencia de las especies se relaciona
directamente con el ciclo de vida de las estas y
los rasgos que le permitan ocurrir en
determinados ambientes. La tasa o velocidad
de crecimiento de las plantas es uno de los
rasgos que afecta el tiempo de exposicin
frente a los herbvoros, por lo que para las
especies
de
rpido
crecimiento
las
posibilidades de coevolucin en forma de
respuesta qumica ante los herbvoros se ven
disminuidas. La asignacin diferencial de
recursos al desarrollo y reproduccin por parte

de las plantas de rpido crecimiento supone
menor asignacin de recursos a la produccin
de defensas contra la herbivora como
estrategia
de
supervivencia;
como
consecuencia
estas
plantas
pueden
experimentar mayores niveles de herbivora
que pueden reducir la adecuacin de la especie
(Marquis 1984). Boege & Dirzo (2004)
encontraron este mismo comportamiento de la
herbivora en relacin a la tasa de crecimiento
a un nivel intraespecifico. En este estudio, en
el que se realiz una comparacin
interespecfica, se presenta la misma relacin
positiva entre los niveles de herbivora y la
aceptabilidad con la tasa de crecimiento de las
plantas. Tanto la teora de coevolucin de
plantas y herbvoros (Ehrlich & Raven 1964)
como la teora de la defensa de las plantas
asumen que las caractersticas defensivas
(qumicas y fsicas) han evolucionado para
reducir o eliminar el dao por herbivora
(Nuez-Farfan & Dirzo 1994). Teniendo en
cuenta que en nuestro estudio las plantas de
crecimiento lento son menos afectadas por la
presin de herbivora que las plantas de
FIGURA 4. rea foliar consumida por Spodoptera frugiperda en (A) de porciones de hoja de especies de rpido
crecimiento y de lento crecimiento (media SE) (n = 19), y (B) en ensayos con pares de especies relacionadas
filogenticamente. Los pares de especies comparados son: Malpighiales (Vismia baccifera Calophyllum
brasilense), Ochnaceae (Cespedesia spathulata Ouratea phaeophylla), Piperaceae (Piper angustifolium Piper
aequale). Las barras claras corresponden a especies de crecimiento rpido y las barras oscuras a especies de
crecimiento lento.
11
crecimiento rpido, lo siguiente a analizar es

la determinacin de la aceptabilidad de las
hojas entre las plantas con diferentes
estrategias de crecimiento. Se evidencia que
las larvas de S. frugiperda prefieren consumir
las plantas de crecimiento rpido con respecto
a aquellas de crecimiento lento (Fig.4A). Ello
indicara que en trminos generales, las hojas
de las plantas de lento crecimiento podan
poseer algn tipo de defensa qumica o fsica
que la hacen menos apetecida por estos
herbvoros generalistas.
Los rasgos de historia de vida de las
plantas pueden verse reflejadas en las
caractersticas de sus hojas, semillas, habito
entre otros (Cornelissen & Thompson 1997,
Wilson et al. 1999, Westoby 1998, Westoby et
al. 2002). Especies de rpido crecimiento
tienen hojas de mayor rea y menor masa por
unidad de rea que las hojas de especies de
lento crecimiento, lo que les permite tener
mayor capacidad fotosinttica (Westoby
1998), adicionalmente las hojas de las
especies de rpido crecimiento tienen menor
expectativa de vida que las hojas de las
especies de lento crecimiento. Estas
condiciones llevan a que las hojas de las
especies de rpido crecimiento tengan dentro
de sus tejidos menor cantidad de metabolitos
secundarios, hacindolas menos costosas para
la planta y ms palatables para los herbvoros.
En este sentido se propone complementar
estudios futuros de herbivora con la
evaluacin de los atributos foliares de las
especies como un indicador de las estrategias
anti-herbivora y de las tasas de crecimiento
de las plantas.
La identificacin de otros atributos
foliares como la cantidad de tricomas, la
textura,
consistencia
y
metabolitos
secundarios que pueden ser adaptaciones antiherbivora, tambin puede ser til en
evaluaciones futuras. Varios estudios han
evaluado la aceptabilidad de herbvoros
generalistas
frente
a
estos
factores
concluyendo, al igual que nuestro estudio, que

suele presentarse una menor proporcin de
rea consumida en plantas de lento
crecimiento, las cuales
tienen valores
mayores para dichas caractersticas. Algunas
pruebas de aceptabilidad como las realizadas
por Dirzo (1980) evaluaron la eleccin de
tejidos foliares por gasterpodos como
Agriolimax caruanae (Stylommatophora:
Limacidae), encontrando que la textura de las
hojas parece ser de gran importancia en la
determinacin de esta aceptabilidad, y que en
general, las plantas de hojas suaves son mucho
ms aceptables. Caso contrario ocurre con
otros estudios como los realizados por Grime
et al. (1968) con el gasterpodo Cepaea
nemoralis (Pulmonata: Helicidae), y las
investigaciones de Jennings & Barkham
(1975) quienes evaluaron dicha aceptabilidad
con varias especies de babosas, concluyendo
que la cantidad de tomento en las hojas, es un
factor que no parece tener efecto alguno sobre
la aceptabilidad.
Tomando
en
consideracin
los
porcentajes observados y esperados de hojas
en las diferentes categoras de herbivora (Fig.
3), se evidencia que la mayora de las hojas de
las especies de crecimiento lento poseen bajo
(61.38%) o ningn (19.44%) consumo de su
rea foliar. Estos pequeos rastros de
herbivora pueden ser interpretados como
intentos de consumo pero sin evidencia de
herbivora continuada, lo cual sugiere efectos
de las caractersticas propias de los tejidos
foliares e incluso de estrategias qumicas de
dichas plantas. Es posible relacionar esto con
la baja tasa de crecimiento, lo cual implica una
proteccin de la biomasa y una inversin
obligada en metabolitos secundarios y/o
defensas fsicas que protege las plantas del
ataque por herbvoros. Por otra parte, la
inversin metablica para una produccin
acelerada de biomasa implica un gasto
energtico que penaliza las actividades
metablicas de defensa que conllevan a la
12
proteccin anti-herbivora. Ello tambin se

evidencia al observar que las categoras de
mayor presin de herbivora (categoras 3, 4 y
5) se encuentran por encima de los valores
esperados (Fig. 3) en las plantas con rpido
crecimiento,
no
obstante
la
rpida
regeneracin de hojas y aumento de biomasa
subsana este considerable dao foliar.
Si bien las diferentes especies de plantas
poseen caractersticas particulares que les
proporcionan estrategias de defensa diferentes
frente a los herbvoros, como las generadas
por factores ambientales o los rasgos de
historia de vida (como la velocidad de
crecimiento), tambin tienen caractersticas
inherentes a su historia evolutiva y a sus
relaciones
filogenticas
que
pueden
determinar sus relaciones con depredadores.
Los resultados de herbivora y de
aceptabilidad obtenidos en de este estudio se
mantienen en las evaluaciones por pares de
especies filogenticamente relacionadas (Fig.
2 y 4B), lo que sugiere que las estrategias de
las plantas tanto para su crecimiento como
para dar respuesta a la presin generada por la
herbivora tienen un origen ms ecolgico que
filogentico.
La nica especie que no se comporta de
manera similar a las otras especies de rpido
crecimiento es Piper sp2 (Fig. 3); Piper sp2
fue considerada como especie de rpido
crecimiento, sin embargo sus niveles de
herbivora no son diferentes a los obtenidos en
cualquier otra especie de lento crecimiento.
Este comportamiento puede estar dado por dos
razones: 1- que la especie Piper sp2 no
corresponda a una especie de rpido
crecimiento, situacin que soporta los
resultados obtenidos en el resto de
evaluaciones; 2- Dentro del clado Piperaceae
ocurre la incidencia de la huella filogentica
que indistintamente de las estrategias de
crecimiento resulta en un comportamiento
similar frente a los herbvoros. Teniendo en
cuenta las diferencias de herbivora
presentadas entre Piper angustifolium y Piper
aequale podemos descartar la idea de que

existe la incidencia de la huella filogentica
sobre la respuesta a los herbvoros, lo que
significa que hemos fallado en establecer la
estrategia de crecimiento de Piper sp2., o que
esta especie efectivamente usa otra estrategia
defensiva diferente como pueden ser las
defensas indirectas (del Val & Dirzo 2004)
Algunos investigadores contemplan la
hiptesis de que las especies de plantas
colonizadoras de claros de luz, tendran
conjuntos de rasgos de defensa, en
comparacin a las especies colonizadoras de
sitios de bajos recursos como sotobosque en
los bosques tropicales (Coley 1983, 1987,
Coley et al. 1985). Algunos trabajos
experimentales
sobre
especies
filogenticamente relacionados apoyan dicha
hiptesis (Fine et al. 2004, 2006). Igualmente
otros autores como Kursar & Coley (2003)
han ampliado estas ideas para considerar
explcitamente la evolucin convergente de
sndromes de defensa en los rboles tropicales,
prediciendo el comportamiento de la
produccin de metabolitos secundarios para
defensa, la velocidad de crecimiento,
expansin y sincronicidad de aparicin de las
hojas, en contraste con la baja calidad
nutricional de las mismas. Usando contrastes
filogenticamente independientes, Silvertown
& Dodd (1996) mostraron que las plantas
herbceas tienen distintas tipos de defensas
qumicas con respecto a las leosas (taninos vs
alcaloides), consistente con la teora de la
apariencia clsica. En los anteriores ejemplos,
la conclusin general ha sido que las especies
de plantas no relacionadas filogenticamente
al interior de una comunidad particular,
convergen en un conjunto de estrategias
similares que maximizan la adaptabilidad al
estar frente a un conjunto particular de
interacciones ecolgicas (Agrawal & Fishbein
2006).
En sntesis, la velocidad de crecimiento
de las plantas es un factor determinante en la
ocurrencia de defensas anti-herbivora,
13

.
evidenciando que las plantas de crecimiento

rpido son hasta dos veces ms afectadas por
los herbvoros que las plantas de crecimiento
lento. As mismo la eleccin por parte del
herbvoro generalista (S. frugiperda) demostr
una preferencia por plantas de crecimiento
rpido, en concordancia con lo obtenido en los
niveles naturales de herbivora. A la luz de los
resultados obtenidos se infiere que la
inversin en aumentar la tasa de crecimiento
penaliza la generacin de defensas fsicas o
qumicas, es as como las plantas de
crecimiento lento fueron evitadas por los
herbvoros por tener algn tipo de defensa,
bien sea fsica o qumica. Para complementar
este estudio es necesario identificar la
presencia y naturaleza de metabolitos
secundarios y cuantificar otros atributos
foliares propios de cada especie como el rea
foliar especfica, la cantidad de tricomas por
unidad de rea y la textura de la hoja.
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CORPORACIN AUTNOMA REGIONAL DEL
TOLIMA, 2008. Propuesta presentada al
Ministerio de Ambiente, Vivienda y
AGRADECIMIENTOS
A Rodolfo Dirzo y Mara Argenis Bonilla
por los conocimientos y asesoras para el
desarrollo de esta investigacin. A los
estudiantes del curso Interacciones PlantaAnimal: Ecologa Evolutiva y Conservacin
dentro del cual se enmarco el desarrollo de
esta investigacin. A Jeffer Buitrago y
Orlando Velsquez del Sistema de Patrimonio
de Museos de la Universidad Nacional de
Colombia, por brindarnos su conocimiento
acerca de la Reserva Forestal Jos Celestino
Mutis. A Eliana Martnez Pachn (Laboratorio
de Entomologa de la Facultad de Agronoma
de la Universidad Nacional de Colombia) por
facilitarnos el material biolgico de
Spodoptera frugiperda. Al posgrado en
Ciencias Biolgicas de la Universidad
Nacional de Colombia por ofrecer el curso y
el apoyo econmico necesario.
14
Desarrollo Territorial para el Plan de Manejo

de la Reserva Forestal Protectora de las
quebradas El Pen y San Juan del Municipio
de Mariquita (Tolima). Contribucin de
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13
15
Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento de un bosque hmedo

tropical de Colombia: una prueba de la hiptesis de disponibilidad de
recursos
Eliana Martnez Pachn1,3, Mara Ins Moreno Pallares1,4 y Mnica Adriana Cuervo Martnez2,5
Facultad de Agronoma 2Facultad de Ciencias Departamento de Biologa. Universidad Nacional de Colombia,
Ciudad Universitaria, Carrera 30 No. 45 - 03, Bogot, Colombia. 3emartinezpa@unal.edu.co,
4
mimorenop@unal.edu.co, 5macuervom@unal.edu.co
1
RESUMEN
En un bosque hmedo tropical del municipio de Mariquita, Tolima, se someti a prueba la
hiptesis de la disponibilidad de recursos, segn la cual existe un compromiso entre el
crecimiento y la defensa en las plantas. Para probar esta hiptesis se tom una muestra aleatoria
de 1495 hojas de veinte especies de plantas del bosque, diez de crecimiento rpido y diez de
crecimiento lento, en las cuales se midi el ndice de herbivora. Est muestra incluy plantas de
quince familias y quince gneros, tres de los cuales fueron pares filogenticos de las familias
Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae. Las diferencias en la aceptabilidad de las hojas segn el
hbito de crecimiento se evaluaron mediante bioensayos de consumo de hojas por larvas de
Spodoptera frugiperda.
Los resultados apoyaron la hiptesis de disponibilidad de recursos, con ndices de herbivora
significativamente ms altos en las especies de crecimiento rpido. Los controles filogenticos
permitieron descartar que las diferencias observadas en la herbivora se debieran a huellas
filogenticas entre los taxa. Spodoptera frugiperda prefiri las hojas de especies de crecimiento
rpido, consumiendo ms rea foliar en estas especies, sugiriendo menor contenido de defensas
qumicas en estas plantas.
Palabras Clave: hiptesis de disponibilidad de recursos; herbivora; defensas; hbitos de
crecimiento; palatabilidad; Spodoptera frugiperda.
ABSTRACT
In a tropical forest located in Mariquita Colombia, we tested the resource availability
hypothesis which proposes that resource-limited species will have slower growth rates and higher
investment of resources in anti-herbivore defenses. In order to test this theory, a sample of twenty
plant species, ten of fast growth and ten of slow growth, encompassing a random of 1495 was
used to measure natural levels of herbivory in the field. This sample included plants from fifteen
families and fifteen genera, three of which were phylogenetically-related pairs, with species in
the families Piperaceae, Ochnaceae and Clusiaceae. Differences in palatability of the leaves
according to growth habit were assessed by leaf area consumption bioassays using the generalist
larvae of Spodoptera frugiperda. The results support the resource availability hypothesis with
herbivory significantly higher in fast growth species. Phylogenetic controls allowed us to reject
the alternative that differences observed in herbivory were due to phylogenetic signal among
taxa. The leaves of fast growth species were preferred by S. frugiperda consuming significantly
more leaf area in these species, suggesting a lower investment in chemical defenses.
16
Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento
Key Words: resource availability hypothesis; herbivory; defenses; plant growth habits;
palatability; Spodoptera frugiperda.
ES BIEN CONOCIDO QUE EXISTE VARIACIN EN
los niveles de herbivora entre especies. Esta
variacin se relaciona con varios aspectos,
incluyendo el hbito de crecimiento de las
plantas; es as como especies de crecimiento
rpido tienen mayores niveles de herbivora
que las de crecimiento lento (Cates y Orians
1975 Reader et al. 1981, Coley 1983 MacLean
y Jensen 1984, Waltz 1984,de la Cruz y Dirzo
1987,Cebrian y Duarte 1994). Las diferencias
en la disponibilidad de los recursos para las
plantas es uno de los mecanismos que puede
explicar estas diferencias en los niveles de
herbivoria. De acuerdo con esta hiptesis, en
las plantas existe una competencia interna en
la asignacin de recursos, en la que no es
posible invertir, de manera simultnea,
recursos para el crecimiento rpido y para la
elaboracin de metabolitos secundarios, a
pesar de que estos ltimos son una defensa
efectiva contra los herbvoros (Kursar y Coley
2003).
Los dos principales tipos de defensas,
mecnicas y qumicas desvan recursos
potencialmente asignables al crecimiento y
conducen a la planta a invertir principalmente
en un tipo de defensa (Fine et al. 2006), de tal
forma que la tasa de crecimiento de las plantas
determina, en ltima instancia, la cantidad de
recursos destinados a la defensa contra
herbvoros. Segn esta hiptesis, las plantas
que han evolucionado en ambientes pobres en
recursos, o en condiciones estresantes, tienen
tasas de crecimiento ms lentas que aquellas
que han evolucionado en ambientes ricos en
nutrientes. En consecuencia, las especies de
crecimiento lento habran desarrollado
caractersticas de resistencia a herbvoros,
incluyendo altos niveles de defensas
constitutivas, ya que para ellas es ms difcil
compensar la prdida de tejidos consumidos
por los herbvoros (Fine et al. 2006, Van Zandt
2007).
Las especies de crecimiento lento estn

asociadas con lugares pobres en nutrientes, o
sombreados o a zonas ridas. Estas especies
tienen bajas tasas respiratorias y fotosintticas,
as como bajos niveles de protenas en las
hojas, adems, tienden a tener hojas de vida
larga para minimizar las prdidas de carbono,
fsforo y nitrgeno. En contraste, las especies
de crecimiento rpido estn asociadas a
agroecosistemas y bosques tropicales, tienen
una alta capacidad de absorber nutrientes,
altas tasas respiratorias y fotosintticas y un
rpido recambio de hojas (Coley 1985). Estas
caractersticas podran hacer que las especies
de crecimiento rpido y lento se ubiquen hacia
los extremos de dos estrategias defensa, 1) el
escape o tolerancia y 2) la baja calidad
nutricional, aunque se debe tener en cuenta
que las plantas con altos niveles de toxicidad
no siempre estn asociadas a bajos niveles de
calidad nutricional (Agrawal y Fishbein 2006).
Para validar las predicciones de la hiptesis
de disponibilidad de recursos, evaluamos los
ndices de herbivora de especies con hbitos
de crecimiento rpido y lento en un bosque
hmedo tropical, ubicado en la cordillera
Central de Colombia, en el municipio de
Mariquita a 500 metros sobre el nivel del mar.
Nuestra prediccin es que las tasas de
herbivora sern ms altas en las especies
helifilas de crecimiento rpido que en las
especies tolerantes a la sombra de crecimiento
lento. Adems, para determinar si las
diferencias en la tasa de herbivora entre los
dos hbitos de crecimiento se podan
relacionar a diferencias en el nivel de defensas
qumicas en las hojas, diseamos un bioensayo
de aceptabilidad con larvas de Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), a las
cuales se les ofreci, de manera simultnea,
material foliar de especies de crecimiento
rpido y lento. La prediccin es que las hojas
de especies de crecimiento rpido sern ms
17
Pachn, Moreno y Cuervo
aceptables que las hojas de especies de

crecimiento lento, indicndonos niveles ms
altos de defensas qumicas en el segundo caso.
Con el fin de determinar si los patrones
observados se deben realmente al hbito de
crecimiento de las plantas y no a un efecto de
ancestra que dejase alguna seal filogentica,
se escogieron algunos pares de especies
congenricas o confamiliares en las cuales se
evaluaron la herbivora y la aceptabilidad.
MTODOS
DISEO EXPERIMENTAL - Con el fin de
comparar la herbivora en especies de
crecimiento rpido y lento se colectaron diez
especies de plantas de crecimiento rpido y
diez de crecimiento lento, seleccionando
individuos de cada especie que conformaron
muestras entre 200 y 400 hojas. Esta muestra
incluy
individuos
de
15
familias
correspondientes a 15 gneros (Tabla 1).
1. Listado de especies del bosque hmedo tropical de Mariquita- Tolima, en las que se evalu el ndice de
herbivora. Los nmeros en el hbito de crecimiento representan pares filogenticos.
N de individuos
Hbito de crecimiento
Familia
Especie
colectados
Lento
Mimosaceae
Inga sp.
8
Lento
Piperaceae
Piper bogotensis
7
Lento
Araliaceae
Dendropanax sp.
4
Lento
Rubiaceae
Faramea sp.
4
Lento
Myrtaceae
Eugenia sp.
9
Lento
Malvaceae
Apeiba sp.
2
Lento
Erythroxylaceae Erythroxylum cassinoides
3
Lento 1
Ochnaeceae
Ouratea phaeophylla
3
Lento 2
Clusiaceae
20
Lento 3
Piperaceae
Piper cf aequale
4
Rpido
Fabaceae
Swartzia sp.
8
Rpido
Asteraceae
No determinada
3
Rpido
Myristicaceae
Virola sp.
8
Rpido
Asteraceae
Eupatorium sp.
4
Rpido
Annonaceae
Xylopia aromatica
2
Rpido
Dilleniaceae
Curatella americana
8
Rpido
Piperaceae
Piper sp.
11
Rpido 1
Ochnaeceae
8
Rpido 2
Clusiaceae
Vismia baccifera
5
Rpido 3
Piperaceae
Piper angustifolia
16
TABLA
Adicionalmente,
se
realizaron
comparaciones de la herbivora entre taxa
filogenticamente
relacionados,
que
incluyeron
especies
confamiliares
o
congenricas de las familias Piperaceae,
Ochnaceae y Clusiaceae
Para medir la herbivora se escogieron
aleatoriamente 75 hojas por especies y se
estim el rea foliar consumida para
asignarlas a las categoras establecidas en el
ndice de herbivora propuesto por Dirzo y
Domnguez (1995). Este ndice propone seis
categoras numeradas de 0 a 5, cada uno de
los cuales representa un intervalo de rea

foliar consumida (Tabla 2).
TABLA 2. Categoras para la estimacin
herbivora.
Categora
0
1
2
3
Intervalo de
612rea foliar
0
1-6
12
25
consumida
(%)
del ndice de
4
2550
50100
Para determinar si existan diferencias en la

aceptabilidad de las hojas de especies con
hbitos de crecimiento rpido y lento, se
realiz un bioensayo con larvas de la polilla S.
18
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Las

larvas de Spodoptera se obtuvieron de una
colonia establecida en el Laboratorio de
Entomologa de la Facultad de Agronoma de
la Universidad Nacional de Colombia. Estas
larvas se criaron con una dieta artificial
compuesta por harina de frijol, harina de maz,
levadura, agar, cido ascrbico, cido srbico,
casena, metilparabeno, formaldehido al 10%
y aceite de linaza.
Para evaluar la aceptabilidad de las hojas
de especies de crecimiento lento y rpido se
realizaron cortes de 2 cm2 en las hojas de
cada especie. Cada par de especies se coloc
en una caja de Petri con una larva de instar 3
4 que fueron sometidas a un rgimen de
inanicin alimenticia de cinco horas y se
evalu el consumo 7 horas despus, cuando
alrededor del 50-60% del rea foliar total
haba sido consumido. Los cortes de las hojas
fueron hidratados con un algodn hmedo en
el medio de la caja de Petri. El experimento se
evalu con 20 pares de especies,
seleccionadas al azar, en los que se calcul el
rea foliar consumida por las larvas, en mm2.
Para descartar una posible inercia filogentica
respecto a los niveles de defensa se incluyeron
tres repeticiones con pares de especies
filogenticamente relacionados, de las
familias Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae.
atribuirse al hbito de crecimiento de las

plantas o si stas respondan a factores
aleatorios. En la representacin grfica estas
frecuencias se transformaron a porcentajes. El
mismo anlisis se realiz para las
comparaciones de especies que fueron pares
filogenticos, en este caso, cuando el nmero
esperado en alguna de las categoras fue
menor que 5, se agruparon categoras
adyacentes antes de realizar la prueba
estadstica.
Las diferencias en la aceptabilidad de las
hojas de las especies de crecimiento rpido y
lento se evaluaron mediante una comparacin
del rea foliar consumida por las larvas de S.
frugiperda, con la prueba pareada de
Wilcoxon. En las grficas se representan los
valores de rea foliar consumida para cada
uno de los veinte pares de especies vegetales
que se probaron. Estos anlisis se realizaron
con el software STATISTICA 7 (StatSoft, 2004).
RESULTADOS
VARIACIN EN LA HERBIVORA DE ACUERDO AL
HBITO DE CRECIMIENTO - El ndice de
herbivora fue significativamente ms alto en
las especies de crecimiento rpido (mediana
2.40), que en las especies de crecimiento lento
(mediana 1.02) (Apndice 1, Fig. 1; U=3.0,
p=0.0004). Al realizar la interpolacin del
ndice se observ que el rea foliar consumida
en promedio para las especies de crecimiento
lento fue del 4.2%, mientras que para las
especies de crecimiento rpido fue del 11.5%.
La distribucin de frecuencias de las
categoras de dao (Fig. 2) mostr una
distribucin asimtrica de la herbivora
sesgada a la derecha, con predominio de hojas
en las categoras de dao inferior (0 y 1), para
ambos hbitos de crecimiento. Las especies de
crecimiento lento presentaron baja herbivora,
con el 19,5% de hojas sanas y con el 61,5% de
hojas apenas probadas, 16% de las hojas en
las categoras de dao intermedias y tan slo
el 3% de hojas con dao mayor al 25%. En
contraste, para las especies de crecimiento
ANLISIS DE LOS DATOS - Las diferencias en

el ndice de herbivora entre especies de
crecimiento rpido y lento se probaron
mediante la prueba U de Mann Whitney,
debido a que los datos no fueron normales ni
homogneos en varianza.
Con la frecuencia de hojas en cada
categora del ndice de herbivora (Dirzo &
Dominguez 1995) se construy una tabla de
contingencia 2 x 6, en la que se contrast la
frecuencia de hojas en cada categora en las
especies de crecimiento rpido y en las de
crecimiento lento. Se utiliz una prueba de
Chi cuadrado para determinar si las
diferencias en el nmero observado de hojas
en cada categora de herbivora podan
19
rpido, slo el 6% de las hojas no presentaron

dao, el 29% fueron al menos probadas, el
38% estuvieron en las categoras de dao
intermedio y el 28% de las hojas presentaron
dao mayor al 25% (Fig. 2).
frecuencia de hojas que fueron probadas o que

tuvieron una herbivora inferior al 6%
(categora 1) fue significativamente ms alta
para las especies de crecimiento lento en
comparacin con el esperado, mientras que
para las de crecimiento rpido fue
significativamente inferior al esperado (Tabla
3). Para las especies de crecimiento rpido el
nmero de hojas observado en las categoras
de dao 2,3 4 y 5 fue significativamente
mayor a lo esperado, justo lo contrario ocurre
para las especies de crecimiento lento (Tabla
3).
FIGURA 1. Comparacin del ndice de herbivora en

especies de bosque hmedo tropical con hbitos de
crecimiento rpido y lento.
Existieron diferencias significativas entre

frecuencia de hojas observadas en cada
categora de herbivora segn el de hbito de
crecimiento de las plantas, indicando que es
poco probable que stas diferencias se deban a
factores aleatorios (Tabla 3, 2 = 361.5 gl =
11 p < 0.0001). En las plantas de crecimiento
lento la frecuencia de hojas sin dao fue
significativamente mayor que la esperada,
mientras que para las de crecimiento rpido
este valor fue significativamente menor al
esperado (Tabla 3). De igual forma, la
2. Porcentaje de hojas en cada categora de

herbivora para las especies del Bosque Hmedo
Tropical de Mariquita-Tolima con hbitos de
crecimiento rpido y lento. Las categoras de herbivora
corresponden a 0 (Hojas sanas), 1 (1-6%), 2( 6-12%), 3
(12-25%), 4 (25-50%) y 5 (50-100%) de rea foliar
consumida
FIGURA
TABLA 3. Comparacin entre la frecuencia de hojas observadas y esperadas para cada una de las categoras de
herbivora, en especies con hbitos de crecimiento rpido y lento, en un bosque hmedo tropical de Mariquita
Tolima.
Categora de Herbivora
Hbito de Crecimiento
Obs
Esp
Obs
Esp
Obs
Esp
Obs
Esp
Obs
Esp
Obs
Esp
Rpido
41
93.1
218
337.9
160
122.4
118
75.6
105
61.2
102
53.7
Lento
146
93.9
461
341.1
86
123.6
34
76.4
18
61.8
54.3
La comparacin de la herbivora entre

pares
de
especies
filogenticamente
relacionadas con de hbitos de crecimiento
rpido y lento permiti verificar que las

diferencias observadas en la herbivora entre
stas se deben al hbito de crecimiento y no
20
a las relaciones de parentesco entre las

especies. En los tres casos comparados, dos
gneros de la familia Ochnaceae, dos
gneros de la familia Clusiaceae y dos
especies del gnero Piper, las diferencias en
las frecuencias de hojas observadas y

esperadas en cada categora de dao fueron
significativamente diferentes entre especies
de crecimiento rpido y lento (p<0.0001,
Tablas 4 a 6, Fig. 3).
TABLA 4. Comparacin de las frecuencias de hojas observadas y esperadas en cada categora de herbivora entre dos
gneros de la familia Ochnaceae que difieren en sus hbitos de crecimiento. (2 = 63.73; p < 0.0001).
Categora de herbivora
Especies
Hbito de crecimiento 0
Cespedesia sp.
Rpido
Obs.
0
Ouratea sp.
Lento
23
4y5
Esp.
11.5
Obs.
17
Esp.
28
Obs.
25
Esp.
17
Obs.
14
Esp.
9
Obs.
19
Esp.
9.5
11.5
39
28
17
9.5
especies de la familia Piperaceae que difieren en sus hbitos de crecimiento. (2 = 139.77; p < 0.0001).
Especies
Hbito de crecimiento 0
Piper angustifolia
Rpido
Obs.
0
Piper cf. aequale
Lento
25
4y5
Esp.
12.5
Obs.
0
Esp.
21.5
Obs.
23
Esp.
13.5
Obs.
28
Esp.
15
Obs.
23
Esp.
11.5
12.5
43
21.5
13.5
15
11.5
gneros de la familia Clusiaceae que difieren en sus hbitos de crecimiento. (2 = 41.06; p < 0.0001).
Hbito
de
0
1
2
3
4
5
Especies
crecimiento
Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp. Obs. Esp.
7
14.4 19
29.3 13
10.9 10
6.5 10
6
16
7.9
Vismia sp.
Rpido
Calophyllum sp.
Lento
22
14.6
40
29.7 9
11.1
6.5
8.1
FIGURA 3. Comparacin de la herbivora entre pares de especies filogenticamente relacionadas. Las barras de color
gris representan el hbito de crecimiento lento y las barras en blanco el hbito de crecimiento rpido.
21
ACEPTABILIDAD. Las hojas de las especies de

crecimiento rpido fueron significativamente
ms consumidas por las larvas de S.
frugiperda que las de las especies de
crecimiento lento (Z=2.857; p=0.0043).
Las larvas prefirieron las hojas de las

especies de crecimiento rpido en el 80% de
los casos, en el 15% restante se alimentaron
de especies de crecimiento lento, y slo en
un caso (5%) no se alimentaron de ninguno
de los tipos de hojas (Figs. 5-6, Apndice 2).
Las especies de crecimiento lento que fueron
preferidas fueron Piper bogotensis sobre
Curatella sp. y Vismia sp. (pares No. 9 y 5
en la Fig. 6) , as como Dendropanax sp
sobre Swartzia sp (par No 20, Fig. 6).
En los pares filogenticos (repeticiones
10, 12 y 14) se mantuvo la preferencia por
las especies de crecimiento rpido (Fig. 6),
indicando que las diferencias observadas se
deben al hbito de crecimiento y no
dependen del parentesco entre las especies.
FIGURA 4. Preferencias exhibidas por las larvas de S.

frugiperda cuando se les ofert de manera simultnea,
segmentos de hojas de igual tamao, de las especies
de crecimiento rpido y crecimiento lento.
FIGURA 5. Consumo de hojas de especies de crecimiento lento y crecimiento rpido por Spodoptera frugiperda en 20
repeticiones. Los asteriscos indican las repeticiones que contrastaban la aceptabilidad de pares filogenticos.
evidencia emprica a la hiptesis de

disponibilidad de recursos (Janzen 1974,
Coley et al. 1985, Coley 1987), que establece
la relacin entre la disponibilidad de recursos
y el crecimiento, reconociendo un compromiso
entre la inversin en defensa y el crecimiento.
En nuestro estudio los ndices de herbivora
fueron significativamente ms altos en las
especies de crecimiento rpido comparado con
las especies de crecimiento lento, los controles
filogenticos con pares de la familia
DISCUSIN
Nuestros resultados coinciden con los
hallazgos de otros estudios en los que se ha
observado que la herbivora es mayor en las
especies
de
crecimiento
rpido
en
comparacin con las especies de crecimiento
lento (Cates y Orians 1975, Reader et al. 1981,
Coley 1983,Waltz 1984, MacLean y Jensen
1984, De la Cruz y Dirzo 1987,Cebrian y
Duarte 1994). Estos resultados aportan
22
Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae siguieron

el mismo patrn de mayor herbivora en los
pares de crecimiento rpido. Adems, las hojas
de las especies de crecimiento rpido fueron
significativamente ms consumidas por las
larvas de S. frugiperda que las de las especies
de crecimiento lento.
Estos resultados apoyan la hiptesis de la
disponibilidad de recursos. Es decir, en este
estudio las plantas de crecimiento rpido
(rboles y hierbas helifilas de estados
sucesionales tempranos) por tener una menor
inversin en defensas presentaron un mayor
ndice de herbivora, ya que son ms
aceptables para los herbvoros. Es presumible
que las defensas de estas especies sean ms de
tipo
cualitativo
(molculas
mviles),
fcilmente metabolizables por los herbvoros,
y adems estas especies minimicen la
elaboracin de lignina y taninos que podran
inhibir la elaboracin de tejido. Estas defensas
cualitativas estn basadas en nitrgeno,
usualmente se presentan en pequeas dosis y
son ms efectivas en contra de herbvoros
generalistas (alcaloides, atropina, glicsidos,
cardenoides), son txicas en pequeas
cantidades y producen envenenamiento
(Snchez et al. 2008).
Mientras que las plantas de crecimiento
lento, tolerantes a la sombra, realizan una
mayor inversin en defensas (molculas
inmviles) de tipo cuantitativo como la lignina
y los taninos, las cuales una vez empleadas son
elementos permanentes de las hojas y los
tallos. Estas caractersticas pueden explicar por
qu estas plantas presentaron niveles de
herbivora ms bajos y resultaron ser menos
aceptables para S. frugiperda. Por lo tanto, es
presumible que estas especies ostenten
defensas cuantitativas basadas en carbono que
operan a manera de dosis dependiente, reducen
la digestibilidad y son efectivas contra
herbvoros generalistas y especialistas
(Snchez et al. 2008).
Es poco probable que las diferencias
existentes entre las frecuencias observadas y
esperadas en las categoras de dao, para los
dos tipos de hbitos de crecimiento se deban a

factores aleatorios Esto sugiere que la
disponibilidad de luz no slo es un factor que
determina el hbito de crecimiento de las
plantas, sino que tambin est relacionado con
los tipos de defensas que las plantas expresan.
Por ejemplo, el predominio de hojas sanas
(19.5%) o apenas probadas (61.5%) en las
especies de crecimiento lento, sugiere la
presencia de compuestos disuasivos de
alimentacin para los herbvoros en estas
plantas, los cuales, una vez detectados por el
sistema gustativo del herbvoro los haran
desistir de continuar el consumo de stas
hojas. Este sistema puede funcionar bien para
herbvoros generalistas, sin embargo, los
herbvoros especializados pueden haber
diseado estrategias para superar las barreras
impuestas por las plantas, como el secuestro de
metabolitos secundarios y la detoxificacin
(Kursar y Coley 2003).
De igual forma, para las especies de
crecimiento rpido, la frecuencia de hojas
sanas (6%) o apenas probadas (29%) fue
significativamente inferior a la esperada por el
azar, lo cual nos indicara una mayor
aceptabilidad, relacionada con una menor
inversin en la elaboracin de compuestos
qumicos disuasivos de alimentacin. Cuando
analizamos las frecuencias de hojas en las
categoras de dao superior, vemos que
nuevamente las frecuencias observadas no se
ajustan a las esperadas por el azar,
demostrando que la herbivora es mayor en las
especies
de
crecimiento
rpido
en
comparacin con las de crecimiento lento. Tan
slo una especie de crecimiento rpido (Piper
sp.) present ndices de herbivora menores
que los observados en las tres especies de
crecimiento lento que tuvieron ms altos
valores en este ndice (Inga sp., Piper
bogotensis y Dendropanax sp., Anexo 1). Para
estos casos podra ser conveniente evaluar
otras caractersticas de defensa que permitan
explicar los resultados.
Los
resultados
de
los
controles
filogenticos de los pares de la familia
23
Piperaceae, Ochnaceae y Clusiaceae fueron

congruentes con la hiptesis de la
disponibilidad de recursos/tasa de crecimiento
ya que se encontr una alta incidencia de
herbivora en cada par de crecimiento rpido
en relacin a su contraparte de crecimiento
lento (Figura 4). Es decir, los resultados
sugieren que las diferencias observadas se
sobreponen al efecto de una posible fuerte
inercia filogentica respecto a los niveles de
defensa, si no que ms bien son compatibles
con la idea de adaptaciones asociadas al hbito
de crecimiento rpido y lento (Strauss y
Agrawal 1999).
En tres casos S. frugiperda prefiri las
hojas de especies de crecimiento lento. Esto
sucedi con Piper bogotensis, una especie de
crecimiento lento que fue preferida sobre
Vismia sp y sobre Curatella sp. Una
posibilidad es que la especie de hbito de
crecimiento lento haya sido mal clasificada en
esta categora, o que las caractersticas de
defensa de las plantas de crecimiento rpido
no correspondan estrictamente al sndrome de
escape o tolerancia. Este parece ser el caso de
Curatella sp., la cual presenta hojas con alto
grado de esclerosidad que las hacen poco
aceptables para las larvas de S. frugiperda. El
tercer caso corresponde a las hojas de
Dendropanax sp., las cuales fueron preferidas
sobre las hojas de Swartzia sp.; en este caso se
requiere un anlisis de las caractersticas de
defensa de cada especie para entender por qu
la mayor aceptabilidad de las hojas de
Dendropanax.
Es posible asociar las especies de
crecimiento rpido y lento con los sndromes
de defensa propuestos por Agrawal y
Feishbein (2006). Las especies de crecimiento
rpido tendran un sndrome de defensa de
escape o tolerancia, el cual fue propuesto para
especies que crecen en ambientes con mayor
disponibilidad de recursos y que presentan
altos contenidos de nitrgeno, baja defensa
qumica y baja esclerosidad, adems de
produccin sincrnica de hojas como
estrategia para saciar los herbvoros. Mientras
que las especies de crecimiento lento se

ajustan al sndrome de baja calidad nutricional,
propuesto para plantas aparentes, con baja
aceptabilidad por su bajo contenido de agua,
nitrgeno y alta esclerosidad. La existencia de
estos sndromes podra ser evaluada en este
conjunto de especies.
La evidencia emprica parece sustentar de
manera slida la hiptesis de disponibilidad de
recursos, que se enfatiza en el papel de los
factores abiticos en la evolucin de las
defensas de las plantas (Van Zandt 2007),
prestando menor atencin a factores biticos
como las comunidades de herbvoros y
patgenos que atacan las plantas. Por esta
razn, sera conveniente evaluar de forma
simultnea la existencia de sndromes de
defensa y las comunidades de herbvoros y
patgenos con el nimo de determinar si existe
convergencia en estos dos aspectos y tambin
de determinar cul sera la importancia de
herbvoros y patgenos como factores de
seleccin en la evolucin de las defensas
(Agrawal y Fishbein 2006) de especies de
crecimiento rpido y lento.
Como conclusin, proponemos una ruta de
trabajo para avanzar en el estudio de las
relaciones de herbivora en el bosque hmedo
tropical de Mariquita. En primer lugar se
deben verificar las tasas de crecimiento de las
especies. Tambin es necesario evaluar la
heterogeneidad espacial en los factores
abiticos y determinar cules de ellos pueden
ser limitantes y/o estresantes al crecimiento de
las especies.
Es preciso evaluar la relacin entre tasa de
crecimiento y herbivora, as como realizar la
caracterizacin de las defensas de las especies
en cada hbito de crecimiento, con el fin de
detectar la existencia de sndromes.
Finalmente, debe evaluarse si especies con
estrategias comunes de defensa ostentan
comunidades de herbvoros y patgenos
similares, con el nimo de discernir la
importancia de los factores biticos en la
evolucin de las defensas de las plantas.
24
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KURSAR, T. A., Y P. D. COLEY. 2003. Convergence
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25
APNDICES
APNDICE 1. Listado de especies del bosque hmedo tropical de Mariquita- Tolima, en las que se
evalu el ndice de herbivora. Los nmeros en el hbito de crecimiento representan pares
filogenticos.
Hbito de
crecimiento
Familia
Especie
Rpido 3
Rpido
Rpido
Rpido 1
Rpido 2
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Lento
Lento
Lento
Lento
Lento
Lento 2
Lento
Lento 1
Lento 3
Lento
Piperaceae
Fabaceae
Asteraceae
Ochnaeceae
Clusiaceae
Myristicaceae
Asteraceae
Annonaceae
Dilleniaceae
Piperaceae
Mimosaceae
Piperaceae
Araliaceae
Rubiaceae
Myrtaceae
Clusiaceae
Malvaceae
Ochnaeceae
Piperaceae
Erythroxylaceae
Piper angustifolia
Swartzia sp.
No determinada
Vismia baccifera
Virola sp.
Eupatorium sp.
Xylopia aromatica
Curatella americana
Piper sp.
Inga sp.
Piper bogotensis
Dendropanax sp.
Faramea sp.
Eugenia sp.
Apeiba sp.
Ouratea phaeophylla
Piper cf aequale
26
N de
individuos
colectados
16
8
3
8
5
8
4
2
8
11
8
7
4
4
9
20
2
3
4
3
ndice de
herbivora
4.0
3.7
2.7
2.6
2.6
2.2
1.9
1.8
1.7
1.3
1.6
1.5
1.3
1.2
1.1
1.0
1.0
0.9
0.8
0.8
APNDICE 2. Pares de especies que se utilizaron en los bioensayos de aceptabilidad con S.

frugiperda. Los asteriscos representan repeticiones en las cuales hay pares de especies
filogenticamente relacionados
No. de
Repeticin
Crecimiento Rpido
Crecimiento Lento
1
2
3
4
5
6
7
8
9
10*
11
12*
13
14*
15
16
17
18
19
20
Vismia baccifera
Xylopia aromatica
Eupatorium sp.
Xylopia aromatica
Vismia baccifera
Swartzia sp.
Vismia baccifera
Eupatorium sp.
Curatella americana
Piper sp.
Vismia baccifera
Swartzia sp.
Piper angustifolia
Virola sp.
Eupatorium sp.
Piper angustifolia
Curatella americana
Vismia baccifera
Swartzia sp.
Piper cf aequale
Apeiba sp.
Eugenia sp.
Piper bogotensis
Ouratea phaeophylla
Dendropanax sp.
Piper bogotensis
Ouratea phaeophylla
Inga sp.
Ouratea phaeophylla
Piper cf aequale
Faramea sp.
Calophyllum brasilienses
Faramea sp.
Eugenia sp.
Dendropanax sp.
27
Preferencia de
S.frugiperda
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Lento
Rpido
Rpido
Rpido
Lento
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
Rpido
No consumo
Rpido
Rpido
Lento
Efecto de la Herbivora sobre la Produccin de Frutos en Psychotria racemosa

Rich. (Rubiaceae)
Francisco Fajardo-Gutirrez 1, Cindy Leguzamo-Pardo 2 y Mnica-B Ramrez-B 3.
Departamento de Biologa, Universidad Nacional de Colombia, Ciudad Universitaria, Carrera 30 No. 45 - 03,
Bogot, Colombia. 1 ffajardog@unal.edu.co 2 ccleguizamop@bt.unal.edu.co 3 mbramirezb@unal.edu.co
RESUMEN
La prdida de biomasa de una planta por herbivora puede llevar a la reduccin de algunos
componentes de su adecuacin en trminos de una limitada produccin de frutos (xito
reproductivo femenino). En este estudio evaluamos el efecto de la herbivora y el tamao de la
planta en la produccin de frutos en Psychotria racemosa en el Bosque Municipal de Mariquita
(Tolima, Colombia), realizando mediciones del grado de herbivora y el nmero de frutos
encontrados por planta. Nuestros resultados muestran una tendencia de relacin negativa entre
estas dos variables, que es clara aunque no estadsticamente significativa, mientras que el tamao
de la planta (volumen) tiene una correlacin positiva significativa sobre la produccin de frutos.
La herbivora influye de manera indirecta a la adecuacin mediante la reduccin de la biomasa
de la planta y sus efectos pueden ser a largo plazo por el tiempo de vida de las hojas.
Palabras clave: Mariquita, Tolima, folivora, adecuacin femenina, bosque hmedo tropical,
sotobosque.
La mayora de especies de plantas
superiores difieren en la manera en que usan
los recursos para llevar a cabo tres funciones
esenciales: crecimiento, reproduccin y
mantenimiento, incluyendo defensa contra
herbvoros. Cada una de estas funciones
requiere de una serie de recursos (como
Carbono, Nitrgeno y Fsforo), cuya
asignacin vara acorde con las diferencias en
la composicin qumica de las estructuras de
la planta, su masa y el nmero relativo de
partes producidas (Bazzaz et al. 1987).
En poblaciones naturales de plantas, el
impacto de la herbivora sobre la adecuacin
es muy variable entre las especies (Van der
Meijden et al. 1988), as como entre los
individuos de una especie. Generalmente la
respuesta de las plantas a la herbivora ha sido
medida en trminos del xito reproductivo

femenino, e.g. produccin de semillas (Strauss
et al. 2001, Strauss & Agrawal 1999).
Varios mecanismos pueden ser la base de
las diferencias entre las plantas depredadas y
no depredadas en cuanto a sus componentes
del xito reproductivo, incluyendo la prdida
de recursos y las defensas inducidas que
cambian los patrones de asignacin de los
mismos (Agrawal et al. 1999, Lehtila &
Strauss 1999). En plantas leosas, la
herbivora natural y simulada ha mostrado
como resultado disminuciones en la
produccin de vulos en las flores, de frutos y
del nmero o la calidad de semillas (Obeso
1993, Gramacho et al. 2001, Hladun y Adler
2009). De igual manera, se ha demostrado que
la biomasa total de una planta est
28
Fajardo-Gutirrez, Leguzamo-Pardo, Ramrez-B
cercanamente
correlacionada
con
la
asignacin de recursos a la reproduccin
(Bazzaz et al. 1987); plantas grandes pueden
atraer ms polinizadores lo cual podra
resultar en una polinizacin mejor o ms
diversa y consecuentemente una mayor
produccin de semillas genticamente ms
diversa (De Jong y Klinkhamer 1994).
Por otro lado, la compensacin en el
crecimiento de estructuras vegetativas o
reproductivas es otra causa de variacin entre
las especies sometidas y libres de herbivora
(Trumble et al. 1993). Las plantas pueden
compensar la prdida de tejidos por
mecanismos que incluyen componentes
morfolgicos y fisiolgicos, tales como tasas
fotosintticas incrementadas, movilizacin de
reservas de almacenamiento (Rosenthal y
Kotanen 1994) y la asignacin de recursos a la
reproduccin sexual (produccin de flores y/o
frutos) (Hendrix 1988), lo que implica un
balance entre la fecundidad y las
probabilidades de supervivencia a lo largo de
la vida de la planta, afectando su adecuacin
(Bazzaz et al. 1987).
A partir de lo anterior, planteamos este
estudio con el fin de dilucidar la relacin entre
la folivora y el xito reproductivo femenino
de Psychotria racemosa Rich.en trminos del
nmero de frutos producidos, teniendo en
cuenta la influencia del tamao de los
individuos sobre la cantidad de frutos.
de hasta 4 m de altura que se distribuye desde

el Sur de Mxico hasta Suramrica, y el cual
es relativamente abundante y fcil de
identificar en campo, en especial por su fruto
que contiene cinco pirenos (Kirkbride Jr.
1997) -en este estudio, un fruto hace
referencia a cinco semillas individuales-.
Seleccionamos a P.racemosa para evaluar la
relacin de la folivora con el xito
reproductivo femenino, en trminos de
produccin de frutos, debido a que el
fenoestado predominante de la poblacin era
adultos con frutos inmaduros, y esto nos
permiti hacer un conteo confiable del nmero
de frutos producidos por planta. Valladares et
al. (2000) reportan que la vida media de las
hojas de P. racemosa es de 513.2 das y la
tratan en su estudio como una planta propia de
los claros de bosque. Aunque no hay estudios
de los compuestos secundarios de P.
racemosa, se ha reportado la presencia de
nquel, saponinas, taninos, alcaloides y
triterpenoides en especies de Psychotria,
empero la hiperacumulacin de nquel est
tambin involucrada con la tolerancia a la
sequa o a los metales (Boyd y Martens 1992),
y puede no haber evolucionado solamente
como una defensa antiherbivora (Davis et al.
2001, Sagers y Coley 1995, Khan et al. 2001).
NDICE DE HERBIVORA En campo
contamos el total de frutos desarrollados en 56
individuos de P. racemosa. Tambin
cuantificamos la intensidad de herbivora de
todas las hojas de cada planta estimando el
rea Foliar Consumida (AFC) mediante seis
categoras visuales, as: (0) hojas sin
herbivora; (1) 1 a 6% de herbivora; (2) 6 a
12%; (3) 12 a 25%; (4) 25 a 50% y (5) 50 a
100%. En individuos con demasiado follaje
contamos al menos 200 hojas.
Con esta informacin calculamos el ndice
de Herbivora (IH) para cada individuo:
MTODOS
ESPECIE DE ESTUDIO - El gnero
pantropical Psychotria L. (Rubiaceae)
comprende aproximadamente 1400 especies
alrededor del mundo, la mayora arbustos,
rboles pequeos y unas pocas hierbas y
epfitas (Gentry y Dodson 1987). Segn las
colecciones
del
Herbario
Nacional
Colombiano (COL), en el Bosque Municipal
de Mariquita se han encontrado ocho especies
de este gnero. Nosotros estudiamos a la
especie neotropical P. racemosa, un arbusto
IH
x n
i 0
i i
donde i es la categora de dao,

N
ni es el nmero de hojas que presenta dao en
29
Herbivora y Produccin de Frutos
dicha categora y N es el nmero total de hojas

estudiadas. Este ndice es un estimador del
grado de herbivora que ha sido empleado en
varios trabajos (Dirzo y Domnguez 1995,
Gramacho et al. 2001). Adicionalmente,
medimos la altura y la cobertura de cada
individuo,
sta
ltima
mediante
la
aproximacin a una elipse, tomando as el
dimetro mayor y el dimetro menor como
parmetros para su estimacin.
ANLISIS DE DATOS Empleamos el
volumen (altura por cobertura) como ndice
del tamao del individuo. Para determinar el
nmero de categoras de tamao de la
poblacin, estimamos la amplitud de las
mismas mediante la relacin entre el mbito
de los datos (valor mximo menos valor
mnimo) y el nmero de categoras definido
por 5logN donde N es el tamao de la muestra.
Para estimar el efecto de la herbivora sobre
la produccin de frutos, realizamos
regresiones lineales simples relacionando el
nmero de frutos (variable dependiente) con la
herbivora y con el nmero de frutos
(variables independientes). Adicional a esto,
realizamos con estas variables un anlisis de
regresin mltiple paso a paso, que
progresivamente introdujo las variables,
tamao de la planta y herbivora, a la
regresin, evaluando su permanencia en el
modelo (Sokal & Rohlf 1995). Para la
normalizacin de las variables nmero de
frutos
y
tamao,
empleamos
las
transformaciones log y raz cuadrada,
respectivamente. Todos los anlisis y los
diagramas de dispersin de puntos los
realizamos con el programa STATISTICA
versin 7.0 (StatSoft 2004).
explicada por el grado de herbivora foliar, sin

embargo hubo una tendencia marginalmente
significativa de correlacin negativa entre
estas dos variables (F = 2.83; p= 0.0983;
Fig. 1), mientras que el tamao de la planta s
estuvo significativamente correlacionado con
la produccin de frutos (F = 31.33; p <
0.0001) definida por la ecuacin: y = 2.587 +
0.0209x, explicando el 40.42% de la varianza
en el nmero de frutos (Fig. 2).
RESULTADOS
FIGURA 2. Tamao de la planta vs. nmero de

frutos producidos por planta como medida de la
adecuacin femenina (F(1,54)= 31.33; p < 0.0001). La
variable tamao est analizada en trminos de la raz
cuadrada del volumen (altura por cobertura), de igual
manera, el nmero de frutos se analiz como el
logaritmo ms uno de cada dato. Los ejes muestran las
variables sin transformar.
(1,54)
(1,54)
FIGURA 1. Herbivora vs. nmero de frutos

producidos por planta como medida de la adecuacin
femenina (F(1,54)= 2.83; p: 0.0983). La variable utilizada
fue el logaritmo del nmero total de frutos ms 1, sin
embargo los valores que se presentan en la escala estn
reconvertidos a nmero total de frutos.
El nmero de frutos por planta de P.

racemosa fue altamente variable, entre 6 y
413 frutos por planta con un promedio de 76 +
82.6. Encontramos que la variacin en el
nmero de frutos producidos por planta no fue
30
__________________________________________________________________________________________
TABLA 1. Regresin mltiple paso a paso del logaritmo del nmero de frutos como variable dependiente, y el
ndice de herbivora y la raz cuadrada del tamao de la planta como variables independientes.
Variables
includas
R
Mltiple
R2
Mltiple
Cambio del R2
Mltiple
F (para
entrar/salir)
Variable
Paso
Raz_
Tamao
0.602
0.363
0.363
30.792
0.000001
0.632
0.399
0.036
3.252
0.077006
IH
Coeficiente de correlacin de Pearson: r = 0,632. Coeficiente de Determinacin: R = 40,0%.

Ecuacin: y = 1.2654 + 0.9172*Tamao
volumen de ms de 0.8 m3 (12.4+0.26m3),

constituido por ocho individuos (14.3%; Fig.
4), encontrando mayor herbivora en las
plantas grandes (no significativa), pero dada
la baja cantidad de datos en este grupo, no
pareci conveniente realizar una regresin
para cada clase de tamao.
Estos resultados se corroboran con el

anlisis de regresin mltiple paso a paso que
muestra el efecto significativo del tamao de
la planta sobre la cantidad de frutos y el efecto
no significativo de la herbivora sobre esta
caracterstica (Tabla 1).
El IH promedio para la poblacin
muestreada fue 1.27 + 0.68. La folivora fue
baja, con una proporcin de hojas sin dao de
28.5% y de hojas con dao clase 1 (AFC: 1 a
6%) del 44.4% (Fig. 3).
_____________________________________________
FIGURA 4. Distribucin de individuos en las nueve
categoras de tamao calculadas que componen las dos
clases de tamao: Grandes y Pequeas. 1: (0.03 a 0.22
m3); 2: (0.23 a 0.42 m3); 3: (0.43 a 0.61 m3); 4: (0.62 a
0.80 m3); 5: (0.81 a 1,0 m3); 6: (1.01 a 1.19 m3); 7:
(1.20 a 1.39 m3); 8: (1.40 a 1.58 m3); 9: (1.59 a 1.78
m3).
____________________________________
FIGURA 3. Frecuencia relativa del nmero de
hojas de P. racemosa por categora visual del
porcentaje de rea Foliar Consumida (AFC).
La distribucin en categoras de tamao de

las plantas mostr dos grupos o clases
diferenciables: (1) Plantas pequeas que
poseen un volumen de hasta 0.8 m3
(0.31+0.22m3), en el que est la mayor parte
de los individuos muestreados (48 individuos,
85.7%), y (2) Plantas grandes con un
DISCUSIN
Nuestros resultados mostraron que el
tamao de la planta (volumen) tuvo ms
influencia que la herbivora foliar sobre la
produccin de frutos, por lo que las plantas de
mayor tamao tuvieron una mayor cantidad
31
de frutos (Fig. 2). Sin embargo, las plantas

ms grandes fueron ms atacadas por
herbvoros, lo que podra indicar una
influencia de la herbivora sobre el tamao de
las plantas, de modo que provoque que stas
permanezcan en categoras de tamao
pequeo debido a la prdida de biomasa. De
ocurrir esto, la herbivora tendra efectos
indirectos a mediano y largo plazo sobre la
produccin de frutos, que podemos asumir
por la significancia marginal de la regresin
(Fig. 1), lo que nos lleva a inferir sobre un
efecto conjunto del tamao y la herbivora
sobre la produccin de frutos, ms no de la
herbivora por s sola. Los efectos directos de
la herbivora sobre esta especie podran estar
ms relacionados con otras caractersticas
diferentes al nmero de frutos, como el peso
o el nmero de semillas, lo que tendr que ser
evaluado posteriormente.
Marquis (1984) encontr que los efectos
de la herbivora sobre la produccin de frutos
podan observarse incluso dos aos despus
de la defoliacin; si se tiene en cuenta que las
hojas de P. racemosa tienen una vida media
de 1.41 aos (Valladares et al. 2000), la
prdida de rea foliar puede implicar la
reduccin en la produccin de frutos a largo
plazo, de acuerdo al nmero de floraciones
que la planta tenga por ao. En otras especies
se han encontrado respuestas similares; por
ejemplo Sagers y Coley (1995) encontraron
que el 22% de las plantas de Psychotria
horizontalis protegidas de la herbivora
florecieron, mientras que en las plantas
atacadas no hubo floracin. En Costa Rica, el
estudio de Piper arieianum mostr que la
prdida del 10% del rea foliar redujo
significativamente su adecuacin (Marquis
1984). Sin embargo, esto no es una regla
general: plantas de rbano silvestre
(Raphanus raphanistrum) pueden sufrir
prdidas del 25% del rea foliar sin ninguna
cada concomitante en la produccin de
semillas (Lehtil y Strauss 1999).
La respuesta de compensacin de las

plantas frente al dao por herbivora puede
depender de la posicin de las fuentes de
recursos (races y tejidos fotosintticos) con
respecto a los rganos en los que se da la
compensacin, limitndose por ejemplo a los
entrenudos,
hojas
adyacentes,
frutos
individuales, inflorescencias o ramas
(Trumble et al. 1993). En nuestro estudio no
podemos comprobar la compensacin debida
a la herbivora, sin embargo, de existir, hara
que la planta mantuviera su inversin en
recursos para la reproduccin, enmascarando
el efecto de la herbivora sobre el xito
reproductivo.
Aunque la hiptesis de la apariencia
predice que las plantas grandes tienen una
mayor probabilidad de ser depredadas (Feeny
1976), y en nuestro estudio encontramos una
mayor cantidad de plantas con bajo grado de
herbivora y de tamao pequeo, nuestra
muestra no nos permite corroborar con
certeza esta hiptesis debido al escaso
nmero de plantas grandes encontradas y por
no poseer un diseo experimental dirigido a
discernirla.
Por otro lado, en este estudio no tuvimos
en cuenta el anlisis de las defensas qumicas
de P. racemosa, pero futuras investigaciones
en esta rea complementaran nuestra
comprensin de la herbivora, sus causas y
sus efectos biolgicos.
Pese a que innumerables estudios han
demostrado efectos especficos de la
herbivora sobre determinados componentes
del xito reproductivo de las plantas,
necesitamos entender mejor las respuestas a
la herbivora de la planta como un todo,
teniendo en cuenta el xito reproductivo tanto
femenino como masculino.
AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue desarrollado dentro de las
actividades del curso del Posgrado en
Ciencias-Biologa de la Universidad Nacional
32
de Colombia Interacciones Planta-Animal:

Ecologa Evolutiva y Conservacin.
Agradecemos los valiosos aportes tericos y
metodolgicos realizados por el Dr. Rodolfo
Dirzo (Universidad de Stanford) y la Dra.
Argenis Bonilla (Universidad Nacional de
Colombia).
En campo, agradecemos
especialmente la colaboracin de Jeffer
Buitrago y Orlando Velsquez, quienes
laboran directamente con la reserva forestal
Bosque Municipal de Mariquita Jos
Celestino Mutis.
Bullock, E. Medina & H.A. Mooney (eds.).

Seasonally
Dry
Tropical
Forests.
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34
Herbivora diferencial en plntulas y juveniles de dos especies de

Leguminosas con y sin Mirmecofilia
Jennyfer Insuasty-Torres1, 3, Oscar Rojas-Zamora1, 4, Diego Casallas-Pabn2, 5
1
Departamento de Biologa, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio 421,
oficina 149, Bogot-Colombia. 3jinsuastyt@unal.edu.co, 4oarojasz@unal.edu.co,
2
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio 451,
Bogot-Colombia. 5dfcasallasp@unal.edu.co.
RESUMEN
Las plantas pueden estar sometidas a diferentes niveles de herbivora durante su desarrollo, y
frente a esta situacin pueden exhibir distintas estrategias defensivas que a su vez pueden variar
a lo largo del desarrollo ontognico. Muchas especies de plantas han evolucionado en conjunto
con algunos insectos generando defensas por mutualismo, la asociacin entre hormigas y plantas
son el ejemplo ms comn. El propsito de este estudio es analizar las diferencias en la
herbivora natural de plntulas y juveniles de dos especies de leguminosas con y sin
mirmecofilia, Inga sp. y Swartzia robiniifolia respectivamente, ubicadas en la Reserva Forestal
Jos Celestino Mutis (Tolima, Colombia). Adicionalmente se evalu la aceptabilidad de los dos
estados ontognicos usando Spodoptera frugiperda como herbvoro generalista. En las dos
especies de plantas, los niveles de herbivora en juveniles son dos veces mayores a los
encontrados en las plntulas, y a su vez estos no difieren entre especies. S. frugiperda no tuvo
preferencia por foliolos de ningn estado ontognico, tanto en Inga sp. como en S. robiniifolia.
Aparentemente, los individuos de Inga sp. al ser estados inmaduros carecen de abundantes
colonias de hormigas asociadas, por lo que los niveles de herbivora fueron similares a los
encontrados en S. robiniifolia. Se plantea la posibilidad de que las diferencias en los niveles de
herbivora para los estados ontognicos evaluados, responden a las preferencias de cada
herbvoro, a sus hbitos de forrajeo, a mayor cantidad de herbvoros y/o una mayor apariencia de
los individuos juveniles.
Palabras Clave: asignacin diferencial de recursos, estados ontognicos, reclutamiento,
nectarios extraflorales, defensas qumicas y fsicas, Inga sp., Swartzia robiniifolia, bosque
hmedo tropical.
ABSTRACT
Plants may be subject to different herbivory levels during development, and to face this situation
may exhibit different defensive strategies which in turn may vary along the plants ontogeny.
Many plant species have evolved with some insects generating mutualism defenses, the
association between ants and plants being the most common example. The goal of this study is
analyze the differences in the natural herbivory of seedlings and juveniles of two species of
legumes with and without myrmecophily, Inga sp. and Swartzia robiniifolia respectively, located
in the Reserva Forestal Jos Celestino Mutis (Tolima, Colombia). Additionally we evaluated the
acceptability of the two ontogenetic stages using Spodoptera frugiperda as generalist herbivores.
35
0
Insuasty-Torres, Rojas-Zamora & Casallas-Pabn
In the two plant species, the levels of herbivory in juveniles are twice higher than those found in
seedlings, and in turn they do not differ between species. S. frugiperda had not a defined
preference for leaflets of any state ontogenetic in both Inga sp. and S. robiniifolia. Apparently,
the individuals of Inga sp. to be inmature stages lack of abundant ant colonies associated, so that
levels of herbivory were very similar to those found in S. robiniifolia. This raises the possibility
that differences in levels of herbivory across the ontogenetic stages evaluated, respond to the
preferences of each herbivore, their foraging habits, a greater number of herbivores and / or
greater appearance of juveniles.
Key Words: differential allocation of resources, ontogenetic states, recruitment, extrafloral
nectaries, chemical and physical defenses, Inga sp., Swartzia robiniifolia, tropical rain forest.
LOS
hacen referencia a los patrones en la

asignacin de recursos, la arquitectura de las
plantas, o en general a cualquier rasgo que
exhiba cierta plasticidad fenotpica y minimice
los efectos negativos de la herbivora sobre la
adecuacin (Stowe et al. 2000). Los rasgos
que confieren a las plantas resistencia a la
herbivora
pueden
operar
bajo
dos
mecanismos: reduciendo la calidad de las
plantas como alimento frente a los herbvoros
(defensas directas) o por la interaccin con un
tercer nivel trfico (defensas indirectas).
Las plantas pueden estar sometidas a
diferentes niveles de herbivora durante su
desarrollo desde semilla hasta estados
maduros (Tiffin 2002), siendo las plantas ms
jvenes las que pueden verse ms afectadas
por la herbivora al tener mayor riesgo de que
esta les resulte fatal. Igualmente, las defensas
directas e indirectas pueden variar durante el
desarrollo de la planta ejerciendo cambios y
restricciones sobre la asignacin de recursos y
sobre las relaciones entre plantas, herbvoros y
sus enemigos naturales (Boege & Marquis
2005). La seleccin natural debera favorecer
la generacin de rasgos defensivos slo
durante las etapas de mayor riesgo de ataque
por herbvoros o baja tolerancia (Stowe et al.
2000, Stamp 2003), sin embargo la asignacin
de recursos tambin es dirigida por otras
funciones adems de la defensa, que podran
tener mayor prioridad para la planta en ciertos
ORGANISMOS SE RELACIONAN DE
MANERAS DIFERENTES CON EL MEDIO FSICO Y
CON OTROS ORGANISMOS DENTRO DEL
ECOSISTEMA. Particularmente la herbivora es
una de las posibles interacciones entre plantas

y animales, y tiene profundas implicaciones
para los procesos ecolgicos y evolutivos
(Ehrlich & Raven 1964), permitiendo la
existencia de gran diversidad de defensas en
las plantas. Puntualmente, las plantas
tropicales expresan una gran variedad de
caractersticas que les han permitido intoxicar,
resistir o escapar de los herbvoros (Coley
1983, Janzen & Waterman 1984, Aide 1993,
Coley & Kursar 1996).
Frente a los herbvoros las plantas
despliegan dos tipos bsicos de defensas:
rasgos de resistencia que reducen el dao
provocado por los herbvoros, y rasgos de
tolerancia que minimizan los efectos negativos
de los daos sobre la adecuacin (Rosenthal &
Kotanen 1994, Stowe et al. 2000, Boege et al.
2007). Adicionalmente es posible considerar
el escape como una estrategia anti-herbivora,
donde los organismos disminuyen la
probabilidad de ser encontrados por un
herbvoro (Boege & Marquis 2005). La mayor
parte de las defensas conocidas, como los
metabolitos secundarios, las estructuras
morfolgicas y las asociaciones con otros
organismos, confieren resistencia reduciendo
el dao provocado por los herbvoros. Los
rasgos que confieren tolerancia a la herbivora
36
39
Herbivoria de leguminosas con y sin merimecofilia
estados del ciclo de vida (Boege & Marquis

2005).
Comnmente se considera que los
herbvoros pueden causar mayor mortalidad
en el estado de plntula (Hanley et al. 1995,
1996, Weltzin et al. 1998), aunque usualmente
son menos aparentes para los herbvoros que
las plantas ya establecidas (Ehrlich & Raven
1964, Warner & Cushman 2002, Coley et al.
2005), son menos defendidas, es decir tienen
menos metabolitos secundarios hacindolas
ms palatables, y tienen menos recursos
disponibles para recuperarse del dao causado
por los herbvoros (Fenner et al. 1999). Sin
embargo estas generalizaciones no son
siempre bien defendidas ya que los efectos de
la herbivora son muy variados dependiendo
de la especie de herbvoro (Strauss 1991,
Hulme 1994).
Muchas especies de plantas han
evolucionado en conjunto con algunos
insectos, estableciendo una asociacin
mutualista que confiere una defensa indirecta,
la ms conocida ocurre entre hormigas y
plantas (del Val & Dirzo 2004), estas
relaciones mutualistas pueden ser de muchos
tipos, desde las asociaciones mutualistas
obligatorias hasta mutualismos laxos, en los
cuales la hormiga se alimenta solo
ocasionalmente de la planta. Como resultado
de estas asociaciones las plantas reducen los
niveles de herbivora, y aquellas que no las
poseen o pierden la interaccin con las
hormigas aumentan su probabilidad de
mortalidad (Janzen 1967).
Considerando que la herbivora tiene
profundas implicaciones sobre los procesos
ecolgicos y evolutivos, es importante
conocer como se expresan las estrategias antiherbivora en diferentes estados ontognicos,
teniendo en cuenta que los estados ms
jvenes son los ms vulnerables y que las
asociaciones mirmecfilas confieren ventajas
a las plantas al disminuir su herbivora.
En este orden de ideas se plantea
responder a las siguientes preguntas: las
diferencias en los niveles naturales de

herbivora en plntulas y juveniles se
presentan tanto en especies mirmecfitas
como
en
especies
sin
asociaciones
mutualistas? y las diferencias en los niveles
naturales de herbivora entre plntulas y
juveniles se soportan en las diferencias de
aceptabilidad por parte de los herbvoros?
Para dar respuesta a las preguntas se parte
de dos hiptesis, primero que las plntulas al
ser el estado ms vulnerable desarrollan
estrategias anti-herbivora adicionales que les
permiten resistir al ataque de herbvoros,
independientemente de presentar o no
asociaciones mirmecfilas; y segundo que las
diferencias en los niveles de herbivora entre
plntulas y juveniles se debe a estrategias que
disminuyen la aceptabilidad por parte de los
herbvoros. De esta manera, el propsito de
este estudio fue comparar los niveles de
herbivora y de aceptabilidad por un herbvoro
generalista entre dos estados ontognicos,
especficamente entre el estado de plntula y
el estado juvenil de dos especies de
leguminosas, Inga sp. especie mirmecfita
(sensu lato), y Swartzia robiniifolia especie
sin relaciones mutualistas defensivas.
MTODOS
ESPECIES VEGETALES DE ESTUDIO - Inga
(Fabaceae: Mimosoideae) es un genero
amplio, diverso, de radiacin reciente y
comn de la flora tropical (Pennington 1997,
Richardson et al. 2001). La defensa ms
caracterstica de Inga es la atraccin de
hormigas mediante l presencia de nectarios
entre los pares de foliolos (Koptur 1984), sin
embargo las especies del genero Inga tambin
producen gran variedad de metabolitos
secundarios con propiedades anti-herbivora
(Pennington 1997, Coley et al. 2005). Inga sp.
es una leguminosa de habito arbreo, presenta
nectarios foliares entre cada par de foliolos,
sin embargo no presenta otras adaptaciones
morfolgicas, como tricomas, o fenolgicas
37
39
Insuasty-Torres,Rojas-Zamora
Rojas-Zamora&&Casallas-Pabn
Casallas-Pabn
Insuasty-Torres,
como el verdor retrasado de las hojas jvenes.

Esta especie se encuentra asociada a por lo
menos cuatro especies de hormigas en la
RFJCM.
Swartzia robiniifolia es una leguminosa
de la subfamilia Faboideae de habito arbreo,
presenta hojas imparipinadas y con raquis
alado, pero a diferencia de Inga sp., no
presenta nectarios foliares entre cada par de
foliolos; para esta especie no se encuentra
reportada ninguna asociacin con hormigas.
HERBIVORA Con el fin de evaluar el
efecto del estado ontognico sobre la
herbivora de las dos especies de plantas
seleccionadas, registramos los niveles
naturales de herbivora en plntulas y
juveniles de cada una de las especies de
estudio. Se seleccionaron 25 individuos
juveniles (entre 1m y 1.5m de altura) de cada
especie y las plntulas de la misma especie (<
30 cm de altura) adyacentes a una distancia no
mayor de tres metros. En los individuos
juveniles se evaluaron todos los foliolos de la
planta y en las plntulas se evaluaron como
mnimo veinte foliolos tomando tantos
individuos como fuese necesario para ello. El
porcentaje de rea foliar consumida se estim
en la totalidad de foliolos de las plntulas y los
individuos
juveniles
previamente
seleccionados. Cuantificamos visualmente el
porcentaje de herbivora de cada foliolo
utilizando las siguientes categoras: 0 = 0%, 1
= 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 =
25.1-50%, 5 = 50.1-100%, segn el porcentaje
consumido. A partir de las frecuencias
obtenidas en cada categora calculamos el
ndice de herbivora (IH) de cada especie y
estado, como IH=(ni*i)/N, donde ni= nmero
de foliolos por categora, i = categora de
herbivora y N = total de foliolos por especie
(Dirzo & Domnguez 1995). Estas categoras
se usaron debido a que los bajos niveles de
dao son los ms frecuentes y por lo tanto
requieren de intervalos ms estrechos,
contrario a esto, los altos niveles de dao son
muy raros y por lo tanto pueden agruparse en
categoras con intervalos ms amplios (Boege

& Dirzo 2004).
ACEPTABILIDAD - Con el fin de
determinar si existen diferencias la
aceptabilidad por parte de un herbvoro
generalista entre los foliolos de plntulas y los
foliolos provenientes de individuos juveniles,
llevamos a cabo, para las dos especies
vegetales, dos ensayos de once replicas cada
uno, segn la metodologa propuesta por
Dirzo (1980). Cada una de las replicas
corresponde a la comparacin entre una
porcin de foliolo proveniente de una plntula
y una porcin de foliolo proveniente de un
individuo juvenil.
Para los experimentos usamos larvas de
tercer instar (n=22) del herbvoro generalista
Spodoptera
frugiperda
(Lepidoptera:
Noctuidae), una plaga de cultivos comerciales.
Las larvas se obtuvieron de una colonia
establecida en el Laboratorio de Entomologa
de la Facultad de Agronoma de la
Universidad
Nacional
de
Colombia,
alimentadas con una mezcla estndar de
harina de frijol, harina de maz, levadura, agar,
cido ascrbico, casena, metilparabeno,
formaldehido al 10% y aceite de linaza como
dieta artificial estndar (E. Martnez-Pachn
comunicacin personal). Cinco horas y media
antes de los experimentos las larvas de S.
frugiperda se aislaron y dejaron sin alimento
para normalizar su apetito y facilitar la
alimentacin.
El experimento se llevo a cabo en cajas
de Petri (8.5 cm de dimetro) las cuales
contenan un algodn saturado con agua para
mantener la humedad. Se seleccionaron
foliolos sin daos en la lmina provenientes de
plntulas y juveniles de las dos especies a
evaluar, de las cuales se cortaron cuadros de
200 mm2 que fueron ubicados en extremos
opuestos de la caja de Petri. Las larvas de S.
frugiperda fueron ubicadas en el centro de la
caja de Petri, se mantuvieron a temperatura
ambiente y se les permiti comer ad libidum,
el experimento se monitoreo cada hora y fue
36
38
38
suspendido 12 horas despus de iniciado. Con

el fin de evaluar la aceptabilidad por parte de
S. frugiperda medimos la cantidad de tejido
consumido en cada uno de los cuadros
presentados con una grilla trasparente (1
mm2).
ANLISIS DE DATOS - Antes de la
aplicacin de los anlisis estadsticos
respectivos a cada experimento, se evalu la
normalidad y la homogeneidad de varianza de
los conjuntos de datos. Los datos de IH en
plntulas e individuos juveniles cumplen la
normalidad tanto para Inga sp. (Shapiro-Wilk
= 0.955, P= 0.342 y Shapiro-Wilk = 0.961, P=
0.445 respectivamente) como para S.
robiniifolia (Shapiro-Wilk = 0.991, P= 0.997
y Shapiro-Wilk = 0.988, P= 0.983
respectivamente), sin embargo no se cumple la
homogeneidad de varianza para ninguna de las
dos especies (estadstico de Barlett = 1.25, P =
0.001 en Inga sp.; estadstico de Barlett =
1.22, P = 0.001 en S. robiniifolia) por lo que
se evalu las diferencias en el ndice de
herbivora mediante una prueba pareada no
paramtrica de Wilcoxon. Probamos que los
niveles de herbivora obtenidos, tanto para
Inga sp. como para S. robiniifolia, no
provienen de eventos al azar mediante una
prueba de chi-cuadrado (2=328.73, gl=11,
P<0.001;
2=438.88,
gl=11,
P<0.001
respectivamente).Se
evalu
si
existen
diferencias entre las especies para el ndice de
herbivora de las plntulas y el ndice de
herbivora de los juveniles, esto se realiz
mediante dos pruebas no paramtricas de
Mann Whitney.
Para el caso de la aceptabilidad entre los
foliolos provenientes de plntulas y juveniles,
y teniendo en cuenta que se realizaron para
cada especie dos ensayos de once replicas
cada uno, estos dos ensayos se consideraron
como un solo conjunto de datos, ya que las
diferencias entre el rea consumida de cada
par de foliolos se mantienen entre un ensayo y
otro (U=37, P = 0.5403 en Inga sp.; U = 34, P
= 0.3913 en S. robiniifolia). Dos de los
conjuntos de datos de rea foliar consumida

(juveniles de Inga sp. y plntulas de S.
robiniifolia) no cumplieron la normalidad
(Prueba de Shapiro-Wilk, P < 0.013 en ambos
casos), por lo que las diferencias en la
aceptabilidad del follaje entre plntulas y
juveniles de cada especie se evaluaron
comparando la cantidad de rea consumida
con la prueba pareada no paramtrica de
Wilcoxon. Aunque no se plantearon pruebas
para comparar la aceptabilidad entre especies,
se evalu si existen diferencias entre las
especies en cuanto al rea foliar consumida de
plntulas y juveniles mediante pruebas no
paramtricas de Mann Whitney .Todas las
pruebas estadsticas se realizaron con
Statgraphics Plus 4.0 para Windows
(STATISTICAL GRAPHICS CORP. 1994).
RESULTADOS
HERBIVORA El nivel de herbivora natural
presentado en los individuos juveniles fue dos
veces mayor que el presentado en las
plntulas, comportamiento que se mantuvo en
las dos especies (W =322, z= 4.2782, P <
0.0001 en Inga sp.; W = 322, z= 4.2784, P <
0.0001 en S. robiniifolia) (Fig. 1).
____________________________________
FIGURA 1. ndice de Herbivora (media SE)
estimado para las plntulas (barra blanca) y juveniles
(barra gris) de Inga sp. (n = 25) y Swartzia robiniifolia
(n = 25).
39
Adicionalmente los niveles de herbivora

presentados en los individuos juveniles y en
plntulas no difirieron entre las dos especies
(U =292, P = 0.6979 en juveniles; U = 247, P
= 0.2071 en plntulas) (Fig. 1). Cerca de la
mitad de foliolos de Inga sp. (48.5%) present
niveles de herbivora entre 0.1 y 6% del rea
foliar, mientras el 26.9% de los foliolos
present niveles herbivora mayores (Fig. 2A).
Igualmente, en S. robiniifolia el 41.9% de los
foliolos present niveles de herbivora entre el
0.1 y 6% del rea foliar, mientras que el
21.5% de los foliolos present niveles de
herbivora mayores (Fig. 2B).
=116.5, z= 0.845, P = 0.398). En promedio, el

rea de tejido foliar consumido por S.
frugiperda fue mayor para S. robiniifolia que
para Inga sp., siendo 2.5 veces mayor en las
porciones provenientes de plntulas, y 3 veces
mayor en las porciones provenientes de
juveniles (Fig. 3). Aunque no se realizaron
bioensayos entre especies para evaluar la
aceptabilidad por parte de S. frugiperda, se
observ un mayor consumo de los foliolos de
S. robiniifolia respecto a los de Inga sp., este
resultado se present tanto para foliolos
provenientes de plntulas (U =98, P = 0.0166)
como de juveniles (U =88, P = 0.0072) (Fig.
3).
ASOCIACIONES MUTUALISTAS - En algunos de
los individuos juveniles y plntulas de Inga
sp. se observaron hormigas alimentndose
directamente de los nectarios foliares,
mientras que para los individuos juveniles y
interaccin. A partir de estas observaciones
directas se reportan cuatro especies de
hormigas asociadas a las plantas de Inga sp.
(Camponotus sp. Pheidole sp1. Pheidole sp2.
y Crematogaster sp.).
plntulas de S. robiniifolia no se report
ningn
caso
de
este
tipo
de
ACEPTABILIDAD En tres replicas

realizadas con foliolos de Inga sp., y tres
replicas realizadas con S. robiniifolia la larva
de S. frugiperda no consumi tejidos de
ninguna de las dos porciones de foliolos
presentados, estas replicas no se tuvieron en
cuenta para los anlisis estadsticos debido a
que no reflejaron la preferencia del herbvoro.
En general, S. frugiperda no tuvo preferencia
por los foliolos de ninguno de los dos estados
ontognicos, tanto en Inga sp. (W =129, z=
1.34, P = 0.177) como en S. robiniifolia (W
_____________________________________________________________________________________________
FIGURA 2. Porcentaje de hojas en cada una de las categoras de rea foliar consumida en plntulas (barras claras) y
juveniles (barras gris) de (A) Inga sp. y (B) Swartzia robiniifolia. Las categoras de herbivora corresponden al rea
foliar consumida: 0 = 0%, 1 = 0.1-6%, 2 = 6.1-12%, 3 = 12.1-25%, 4 = 25.1-50%, 5 = 50.1-100%.
40
38
crecimiento de las plantas, sino con

caractersticas propias de los tejidos foliares,
las estrategias anti-herbivora, y/o las
relaciones de estas con el estado ontognico
de cada individuo.
La tendencia de las plntulas de ambas
especies es tener los mayores porcentajes de
foliolos en categora cero y uno (baja
herbivora), no obstante de la categora dos en
adelante (alta herbivora) se presenta un
descenso marcado, siendo las categoras de
mayor herbivora las de ms bajos porcentajes
de foliolos (Fig. 2). Ello implica que las hojas
de las plntulas no son tan atacadas por los
herbvoros, ya que se evidencian nicamente
intentos de consumo, ms no una herbivora
continuada. Por otra parte las categoras de
herbivora de las plantas juveniles en ambas
especies presentan un comportamiento muy
similar entre si, al ser bimodal con picos
mximos en las categoras uno (0.1 - 6%
consumido) y cinco (50.1 -100% consumido)
(Fig. 2). Una posibilidad es que las dos
especies se encuentran bajo presin de
herbvoros generalistas, los cuales ocasionan
altos porcentajes de foliolos en categora uno,
pero tambin pueden presentar ataques por
herbvoros especialistas los cuales logran
consumir ms del 50% del rea de muchos
foliolos. Sin embargo, es preciso tener en
cuenta que las mediciones hechas en campo
no consideraron datos para diferenciar entre
tipos de herbvoros y que el concepto de
herbvoro generalista o especialista puede
llegar a ser arbitrario o relativo, tanto desde el
punto de vista del herbvoro como de la
planta. Un ejemplo de esto son las langostas
que son consideradas herbvoros generalistas
dentro de cultivos comerciales de gramneas;
Bernays et al. (1976) probaron los grados de
oligofagia de langostas frente a 209 especies
de plantas, encontrando mayor preferencia por
gramneas, ciperceas y juncceas sobre otras
monocotiledoneas y sobre las especies de
dicotiledoneas que fueron consumidas en muy
pocas cantidades, poniendo en evidencia que
_____________________________________
FIGURA 3. rea foliar consumida (media SE) por
Spodoptera frugiperda en de porciones de hojas de
plntulas (barras blancas) y juveniles (barras gris) de
Inga sp. (n = 19) y Swartzia robiniifolia (n =19).
DISCUSIN
La hiptesis de crecimiento y asignacin de
recursos en las plantas (Coley et al. 1985)
explica en parte la evolucin de las defensas
anti-herbvoro, al postular que las plantas
pioneras que habitan en sitios con abundancia
de recursos asignan la mayora de su
presupuesto energtico al crecimiento e
invierten pocos recursos en la defensa contra
herbvoros. No obstante la mayora de las
especies mirmecfitas de los trpicos (61%)
son plantas pioneras o de rpido crecimiento
(Schupp & Feener 1991), por esto algunos
autores como Fonseca (1994), proponen la
asociacin con hormigas como una defensa
relativamente barata de producir y mantener
(del Val & Dirzo 2004). Teniendo en cuenta
que un factor que podra tener un efecto
diferencial en la aceptabilidad y los niveles de
herbivora es la velocidad de crecimiento de
las plantas, las dos especies de plantas (S.
robiniifolia e Inga sp.) de este estudio se
eligieron considerando que ambas son de
rpido crecimiento y fueron encontradas ms
frecuentemente en claros del bosque, ello
implica que las diferencias encontradas no
deben ser relacionadas con la tasa de
41
0
en efecto el concepto de herbvoro generalista

puede ser bastante relativo. Otro resultado
obtenido por Bernays et al. (1976) es que la
oligofagia que puede presentar las langostas es
dependiente del estado del insecto y de la
disponibilidad del alimento a escoger, siendo
determinante el tiempo en el que han sido
privados los insectos de agua y alimento.
Teniendo en cuenta que para las dos
especies estudiadas, los individuos juveniles
presentaron mayores niveles de herbivora que
en las plntulas, se pueden proponer mltiples
explicaciones dentro de las cuales dos son de
gran relevancia: i) la posibilidad de que las
plntulas estn defendidas por metabolitos
secundarios que se encuentran en mayor
proporcin que en los estados juveniles, y ii)
que la herbivora diferencial fue generada por
algn otro factor ecolgico, como la
apariencia de las plantas o las preferencias de
los herbvoros.
En favor de la posibilidad de que las
plntulas se encuentren ms defendidas
mediante metabolitos secundarios (defensa
directa), tenemos que la seleccin natural
debera favorecer la maximizacin de la
relacin costo-beneficios de los recursos
asignados a la defensa durante el desarrollo de
las plantas, mediante la produccin de rasgos
defensivos slo durante las etapas de mayor
riesgo de ataque de herbvoros (Stowe et al.
2000, Stamp 2003). No obstante, un resultado
no esperado en nuestro estudio es que la
prueba de aceptabilidad no muestra
preferencia por parte del herbvoro generalista
entre los foliolos de plntulas e individuos
juveniles. Esto hace pensar que no existen
diferencias en la efectividad de las defensas
entre los dos estados ontognicos cuando
estn expuestas al consumo por parte de un
herbvoro generalista como S. frugiperda, y
por lo tanto que la inversin de recursos en
defensas anti-herbivora y su efectividad
contra herbvoros generalistas puede ser
maximizada nicamente en los individuos
maduros. Algunos autores han encontrado que
42
39
cambios fisiolgicos durante el desarrollo de

las plantas son los que limitan el desarrollo de
defensas qumicas y fsicas (Boege & Marquis
2005, Hanley et al. 2007), y que las plantas
maduras tienen acumulada mayor cantidad de
recursos con los que pueden mantener ms
defensas anti-herbvoro que las plntulas, las
cuales deben destinar sus recursos al
crecimiento temprano (Elger et al. 2009). En
este sentido, nosotros creemos que los
resultados aparentemente contradictorios
pueden ser explicados por factores inmersos
en la interaccin de estas especies de plantas
con sus herbvoros naturales (generalistas y
especialistas) y en caractersticas propias de
las plantas en estos dos estados de su ciclo de
vida.
En relacin a la segunda explicacin de
que la herbivora diferencial fue generada por
algn factor ecolgico diferente a los
metabolitos secundarios, se tiene que los
mayores niveles de herbivora de los estados
juveniles respecto a las plntulas pueden estar
dados por la mayor apariencia de los
juveniles, lo que se relaciona directamente con
su estado de desarrollo y aumenta la
probabilidad de ser encontrados por
herbvoros potenciales (Ehrlich & Raven
1964, Reader & Southwood 1981). Otra
posible explicacin, es que los diferentes
niveles de herbivora entre plntulas y
juveniles estn dados por la preferencia de los
lepidpteros, y de sus larvas, por ovopositar y
alimentarse preferiblemente de plantas de
estados ms maduros. Por ejemplo, Boege
(2005) manifiesta que las preferencias de los
herbvoros tambin pueden estar influenciadas
por rasgos de las plantas como la
disponibilidad de nutrientes, o el riesgo de ser
depredados cuando se alimentan de un estado
particular de la planta, en general las larvas y
mamferos prefieren los estados maduros de
las plantas, mientras que otros insectos y
moluscos prefieren estados juveniles. Los
cambios ontognicos en las defensas de las
plantas, pueden influenciar el forrajeo y la
preferencias de alimentacin de los herbvoros

en algunos estados, y en consecuencia en el
dao que ellos causan (Boege & Marquis
2005).
A pesar que dentro de los objetivos no se
plante la comparacin de la aceptabilidad
entre especies y no se desarroll una
experimentacin para esto, se estableci de
manera indirecta que las porciones de foliolos
de S. robiniifolia presentan entre 2.5 y 3 veces
ms rea consumida por las larvas de S.
frugiperda que los foliolos de Inga sp. (Fig.
3). A pesar de que en primera instancia se
infiere que especies como S. robiniifolia, que
no usan estrategias como la mirmecofilia,
recurren a otros tipos de defensas antiherbivora como la produccin de metabolitos
secundarios o pubescencia, no se descarta que
especies con defensa indirectas como Inga sp.
carezcan de metabolitos secundarios por tener
relaciones mirmecfilas tan marcadas. Varias
especies de este gnero, como Inga goldmanii
e Inga umbellifera han sido reportadas por
Coley et al. (2005) como casos en los que
adems de tener defensas a partir de relaciones
mutualistas, tambin poseen defensas
qumicas muy eficaces con aminocidos no
proteicos (N-metil-4-hidroxi prolina; 5-amino4-hidroxi- acidopentanico; monohidroxilatos y
di-hidroxilatos de cidos pipecolicos), al igual
que diferentes tipos de avanoides como
monmeros y polmeros de catequina y
epicatequina. As como lo realizado con las
pruebas de aceptabilidad, se compararon los
niveles de herbivora natural de plntulas y
juveniles entre especies. En este caso no existe
evidencia que apoye la diferencia en los
niveles de dao entre Inga sp. y S. robiniifolia
en plntulas e individuos juveniles, es decir
que posiblemente los niveles de herbivora en
estas dos especies son similares, y que por lo
tanto sus defensas son igualmente efectivas
contra los herbvoros presentes en la RFJCM.
En primer lugar, teniendo en cuenta la
interaccin que tienen especies de Inga sp.
con hormigas y el hecho de que algunos
autores proponen que tanto el origen como la

manutencin de las defensas por hormigas
estn determinadas fuertemente por la
comunidad de insectos (Schupp & Feener
1991), dado que las hormigas son organismos
fundamentalmente carnvoros y los insectos
son el alimento principal de las colonias (del
Val & Dirzo 2004), su abundancia puede
determinar la abundancia de las hormigas.
Es posible llegar a pensar que las
hormigas observadas en los individuos de
Inga sp. corresponden a especies oportunistas
que no brindan ninguna defensa indirecta a las
plantas, sin embargo esta idea se descarta ya
que los gneros Crematogaster, Camponotus y
Pheidole, han sido reportados en relacin
mirmecoflica con varias especies de plantas
incluyendo al gnero Inga (Wilson 1965, del
Val & Dirzo 2004). Una posible explicacin
relacionada con que el nivel de herbivora
encontrado en el medio natural sea igual en
Inga sp. y en S. robiniifolia es que las
caractersticas defensivas estn fuertemente
influenciadas por caractersticas de la
comunidad; es as como por ejemplo las
defensa mutualistas con hormigas son ms
relevantes en lugares donde la abundancia de
hormigas es mayor (Koptur 1985, Barton
1986). Al perderse una o ms especies, se
interrumpen parcial o totalmente procesos
naturales que mantienen el flujo de materia y
energa del cual depende el funcionamiento
del ecosistema (De Leo & Levin 1997),
ocasionando una perturbacin en las redes
trficas y en los mecanismos de control de la
diversidad de las comunidades (Ach &
Fontrbel 2003). De esta manera el nivel de
conservacin del bosque puede convertirse
tambin en un factor determinante sobre la
comunidad de hormigas y a su vez repercutir
sobre los niveles de herbivora al interior del
bosque.
Los resultados arrojados por este estudio
con respecto a los niveles de herbivora
esperados, pueden analizarse a la luz de las
limitaciones ecolgicas dadas por las posibles
43
38
abundancias bajas de hormigas, lo cual

obligara a la planta (Inga sp.) a activar o
incrementar estrategias defensivas alternativas
(aumento en concentracin de metabolitos
secundarios) al igual que lo hacen plantas o
plntulas carentes de nectarios extra florales.
No obstante se hace necesario un estudio de
abundancia del ensamble de hormigas en la
RFJCM para esclarecer este punto en este
ecosistema en particular.
Tambin es posible asumir que la calidad
y cantidad de recursos ofrecidos para las
colonias de hormigas es ms significativa en
individuos adultos que en plntulas o juveniles
como los evaluados en este estudio, es decir
que, individuos adultos ofrecen mayores y/o
mejores recursos que plntulas o juveniles por
lo cual no es tan frecuente encontrar hormigas
defendiendo plantas en los primeros estados;
esto podr explicar porque Inga sp. present
niveles similares de herbivora que S.
robiniifolia quien carece de asociaciones
mutualistas. En este orden de ideas, tanto
plntulas como plantas de Inga sp. al carecer
de pubescencia y defensa de abundantes
hormigas,
requieren
elevar
sus
concentraciones de defensas qumicas para
evitar la herbivora; lo cual tambin se ve
evidenciado al ser menos consumida en las
pruebas de aceptabilidad. del Val & Dirzo
(2004) evaluaron como los cambios
ontognicos de Cecropia peltata generan
cambios en sus estrategias defensivas,
concretamente evidenciaron como las
asociaciones mutualistas no ocurren hasta el
momento en que la planta tiene un tamao a
partir del cual es colonizable por las hormigas
Azteca sp. haciendo que los individuos
juveniles carezca de la defensa indirecta. Para
entender el comportamiento de la herbivora
en especies con asociaciones mirmecfilas, es
necesario profundizar en la comprensin de
factores como es la selectividad de las
colonias de hormigas de acuerdo al estado
ontognico de las plantas. La hiptesis que
planteamos indica que los individuos no
maduros de especies mirmecfitas (como Inga

sp. en este caso) no son defendidos
activamente por las hormigas, puesto que estas
tienden a colonizar y defender plantas adultas
cuya oferta de alimento para las colonias es
mayor. Lo anterior puede llevar a las plantas y
plntulas de Inga sp. a aumentar la
concentracin de metabolitos secundarios
como defensa anti-herbivora lo cual debe ser
evaluado mediante una metodologa apropiada
para esto.
Una manera de resolver estas hiptesis es
en primera medida realizar un estudio de
cmo la herbivora afecta la mortalidad de los
estados inmaduros de estas dos especies de
plantas y as poder inferir sobre las
consecuencias que tiene sobre la adecuacin.
Para esto es fundamental evaluar la variedad
de defensas presentes en cada uno de los
estados ontognicos, midiendo la cantidad e
identidad de los metabolitos secundarios,
evaluando atributos funcionales de las hojas,
como son la suculencia y la textura, en cada
uno de los estados ontognicos; adems es de
gran importancia determinar la diversidad y
abundancia de los herbvoros que actan sobre
cada una de las plantas y estados a evaluar; as
como es fundamental determinar la
abundancia y diversidad de las colonias de
hormigas asociadas a cada estado ontognico,
para de esta manera evidenciar la relacin
entre la asociacin con hormigas y los daos
causados por herbivora.
AGRADECIMIENTOS
A Rodolfo Dirzo y Mara Argenis Bonilla por
los conocimientos y asesoras para el
desarrollo de esta investigacin. A los
estudiantes del curso Interacciones PlantaAnimal: Ecologa Evolutiva y Conservacin
dentro del cual se enmarco el desarrollo de
esta investigacin. A Jeffer Buitrago y
Orlando Velsquez del Sistema de Patrimonio
de Museos de la Universidad Nacional de
Colombia, por brindarnos su conocimiento
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Mutis. A la mirmecloga Claudia Ortiz del
Instituto de Ciencias Naturales, quien
amablemente
nos
colabor
en
las
determinaciones de las hormigas para este
estudio. A Eliana Martnez Pachn del
Laboratorio de Entomologa de la Facultad de
Agronoma de la Universidad Nacional de
Colombia, por facilitarnos el material
biolgico de Spodoptera frugiperda. Al
posgrado en Ciencias Biolgicas de la
Universidad Nacional de Colombia por
ofrecer el curso y el apoyo econmico
necesario.
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46
39
Enverdecimiento retardado en plantas de bosque hmedo tropical: indicacin

de defensa o control descendente de los herbvoros
Eliana Martnez-Pachn1, 3, Mara I. Moreno Pallares2, 4 y Mnica A. Cuervo Martnez2, 5
1
Doctorado en Agroecologa, Facultad de Agronoma Universidad Nacional de Colombia, Carrera 30 #45-03,

Bogot-Colombia.3emartinezpa@unal.edu.co.
2
Maestra en Ciencias Biologa, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio 421,
Bogot-Colombia.4mimorenop@unal.edu.co,5macuervom@unal.edu.co.
RESUMEN
En un bosque hmedo tropical localizado en el municipio de Mariquita, Tolima, se someti a
prueba la hiptesis de Indicacin de defensa. Esta hiptesis propone que la coloracin roja de las
hojas indica a los herbvoros el nivel de defensa de la planta, disuadindolos de alimentarse de
esta. Para probar esta hiptesis se compar la herbivora en 45 pares de especiescon hojas
jvenes rojas y verdes,de igual tamao y en el mismo lugar,a las cuales se les estimel rea foliar
consumida por herbvoros. El muestreo incluy plantas de quince familias y veintitrsgneros,
cinco de los cuales fueron pares filogenticamente relacionados, con especies de las familias
Piperaceae, Melastomataceae, Rubiaceae y Araceae. Las diferencias en la palatabilidad de las
hojas de acuerdo a la coloracin roja o verde se probaron mediante un bioensayo con larvas de
S.frugiperda.
Los controles filogenticos mostraron que las diferencias en la herbivora en el campo y en el
laboratorio no se explican por la ancestra filogentica entre los taxa. Las mediciones de
hebivora se ajustan a las predicciones de la hiptesis de Defensa anunciada, mientras que los
bioensayos con S. frugiperdano lo hacen. Por lo tanto, es necesario evaluar la importancia de un
control descendente en la herbivora, con el fin de determinar si la coloracin roja de las hojas
hace ms vulnerable a los herbvoros a la depredacin. Finalmente, evaluar la preferencia de
colonizacin y establecimiento de larvas de Spodoptera a hojas artificiales rojas y verdes
Palabras Clave: Hiptesis de defensa anunciada, enverdecimiento retardado, antocianinas,
herbivora, defensas qumicas, control descendente, Spodoptera frugiperda
ABSTRACT
In a tropical forest located in Mariquita Colombia, we tested the defense indication hypothesis
(Hamilton y Brown 2001, Schaefer y Rolshausen 2006) which proposes that red coloration in
leaves indicates to herbivores the presence of compounds of defense in the plant, it acts such a
deterrent stimulus for insects. In order to test this theory, a sample of forty five pairs of plants
with red and green young leaves, with the same size and in the same place, were used to measure
natural herbivory levels in the field. This sample included plants from fifteen families and twenty
three genera. Five of which were phylogenetically-related pairs, with species in the families
Piperaceae, Melastomataceae, Rubiaceae and Araceae. Differences in palatability of the leaves
according to red and green leaves coloration were assessed by leaf area consumption bioassays
47
Martnez-Pachn, Moreno & Cuervo
using the generalist larvae of Spodoptera frugiperda. Phylogenetic controls allowed us to reject
the alternative that differences observed in herbivory in field and the bioassay were due to
phylogenetic signal among taxa. The herbivory field measurements support the predictions of the
Defense Indication hypotheses, whereas bioassay with S. frugiperda dont sustains them. As a
result, it is necessary to evaluate the importance of the top-down controls on herbivory, in order
to test the alternative hypothesis that red coloration makes herbivores more vulnerable to
predation.
Key Words: defense indication hypothesis, delayed greening, anthocyanin, herbivory, chemical
defenses, top-down control, Spodoptera frugiperda
LA COLORACIN ROJA DE LAS HOJAS
JVENES es un fenmeno llamativo y comn
asumen el costo de producir compuestos de

defensa que reducen la adecuacin de los
herbvoros. Como prediccin de esta hiptesis
se espera encontrar menor herbivora en hojas
con coloracin roja a travs de un efecto
visual sobre los herbvoros.
Schaefer y Rolshausen (2006) proponen
una modificacin a esta hiptesis, dando una
explicacin alternativa a la relacin existente
entre las antocianinas y la presencia de
metabolitos secundarios de defensa. En este
caso, la coloracin de las plantas evolucion
en respuesta a varios factores de estrs y est
ligada a la defensa de las plantas va efectos
pleiotrpicos. Entre los ejemplos que
demuestran este hecho se encuentra la sntesis
de compuestos fenlicos la cual esta acoplada
a la sntesis de antocianinas.
Desde otra perspectiva, Lev Yadun y
colaboradores (2004) formularon una hiptesis
adicional para explicar la menor herbivora en
las hojas de coloracin roja. De acuerdo con
su propuesta las coloraciones de las plantas
distintas al verde disminuyen la capacidad
criptica de los herbvoros, razn por la cual
estos tienen mayor probabilidad de ser
encontrados por sus enemigos naturales. Esto
implica la actuacin de un control descendente
sobre los herbvoros en las plantas con hojas
rojas. Esta hiptesis predice que plantas con
enverdecimiento retardado presentarn menor
herbivora.
Debido a que el enverdecimiento
retardado es un fenmeno comn en las
plantas delbosque hmedotropical, es vlido
en los bosques tropicales, presentndose entre

el 20 y 40% de las plantas de un lugar
(Opleret al. 1980). Este fenmeno ha sido
denominado enverdecimiento retardado y se
debe a la presencia de pigmentos como las
antocianinas. Estos pigmentos estn presentes
en el mesfilo y las clulas epidrmicas
durante la expansin de la hoja (McClure
1975) y desaparecen cuando sta alcanza su
tamao final y comienza a endurecerse (Coley
y Aide 1989). El enverdecimiento retardado
en plantas tropicales puede tener una funcin
de defensa contra herbvoros, tal como ha sido
observado para las hojas rojas senescentes en
plantas de zonas templadas (Hamilton y
Brown, 2001). Los mecanismos por los
cuales esto ocurre han sido propuestos en la
hiptesis de defensa anunciada, la cual fue
formulada por Hamilton y Brown (2001) y
revisada por Schaefer y Rolshausen (2006).
De acuerdo con esta hiptesis, las
coloraciones rojas estn correlacionadas con la
presencia de metabolitos secundarios de
defensa. Segn Hamilton y Brown (2001) las
coloraciones brillantes de las hojas en el otoo
actan como un mecanismo de sealamiento
defensivo, donde el color indica la fortaleza de
la defensa de la planta contra sus herbvoros.
La hiptesis asume que la coloracin de las
hojas es consecuencia de un proceso
coevolutivo entre plantas e insectos. Los
individuos que son capaces de sealar
mediante coloraciones rojas y amarillas
48
Herbivora y enverdecimiento retardado
preguntarse si las coloraciones rojas en las

hojas jvenes pueden actuar como un
mecanismo de defensa contra herbvoros, tal
como ha sido demostrado para las hojas rojas
senescentes en las zonas templadas. Por esta
razn se plantearon dos experimentos para
evaluar las predicciones de la hiptesis de
defensa anunciada. El primer experimento
consisti en determinar las diferencias en la
herbivora de hojas jvenes rojas y verdes en
condiciones de campo. El segundo
experimento, se realiz en condiciones de
laboratorio, y evalu las diferencias en el nivel
de defensa de hojas jvenes rojas y verdes,
mediante bioensayos de palatabilidad con
larvas de Spodoptera frugiperda (Lepidoptera:
Noctuidae).
MTODOS
EVALUACIN DE LA HERBIVORA EN CAMPO
Con el fin de comparar la herbivora en
especies con y sin enverdecimiento retardado,
se colectaron aleatoriamente 45 pares de
especies de plantas con hojas apicales de color
rojo y verde de igual tamao y en el mismo
lugar, a las cuales se les estim el rea foliar
consumida en las hojas en la misma filotaxis
(posiciones 2 y 3) segn las categoras del
ndice de herbivora (Dirzo y Domnguez
1995).
El rea foliar consumida por herbvoros se
estim mediante un proceso de interpolacin
usando el valor medio de cada rango de la
categora de herbivora (Tabla 1).
TABLA 1. Categoras para la estimacin del ndice de herbivora. Los valores medios se usaron en la
estimacin del rea foliar consumida por herbvoros.
Categora
Intervalo de rea
foliar consumida
Valor medio
0%
1 al 6%
6 al 12%
12 al 25%
25 al 50%
50 al 100%
3.5
9.0
18.5
37.5
75
EVALUACIN DE ACEPTABILIDAD Se
colectaron hojas apicales en lo posible sin
dao, las cuales se colocaron en cmaras
hmedas para los anlisis de palatabilidad en
el laboratorio. Se incluyeron cinco pares
filogenticos de las familias Melastomatacea,
Rubiaceae, Piperaceae, y Araceae, con una
planta con enverdecimiento retardado y otra
sin
enverdecimiento
retardado.
Adicionalmente, se incluyeron nueve pares de
especies no emparentadas; lo cual permiti
tomar muestras de una gama ms amplia de
las tasas de herbivora en las plantas con y sin
enverdecimiento retardado. Las tasas de
herbivora se evaluaron en individuos de 15
familias correspondientes a 23 gneros.
Para determinar si existan diferencias en
la aceptabilidad de las hojas de especies con y
sin enverdecimiento retardado, se realiz un
bioensayo con larvas de la polilla Spodoptera
frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Las
larvas de Spodoptera se obtuvieron de una

colonia establecida en el Laboratorio de
Entomologa de la Facultad de Agronoma de
la Universidad Nacional de Colombia. Estas
larvas se criaron con una dieta artificial
compuesta por harina de frijol, harina de maz,
levadura, agar, cido ascrbico, cido srbico,
casena, metilparabeno, formaldehido al 10%
y aceite de linaza. Para evaluar la
aceptabilidad de las hojas de plantas con
enverdecimiento y sin enverdecimiento
retardado en una caja de petri se ofrecieron
pedazos de 2 cm2 a una larva de S. frugiperda
de instar 3 4 que fue sometidas a inanicin
alimenticia por cinco horas y se evalu el
consumo siete horas despus, cuando
alrededor del 50-60% del rea foliar total
haba sido consumido. Los cortes de las hojas
apicales fueron hidratados con un algodn
hmedo en el medio de la caja de petri. El
experimento se evalu con 20 pares en los que
49
se calculo el rea foliar en mm2 consumida por

las larvas.
pares de especies vegetales que se probaron.

Estos anlisis se realizaron con el software
STATISTICA 7 (StatSoft, 2004).
ANLISIS DE DATOS Dadoque los datos no

cumplieron con los supuestos de normalidad y
homogeneidad de varianza se realizaron
pruebas estadsticas no paramtricas. Las
diferencias en la herbivora entre especies con
y sin enverdecimiento retardado se analizaron
mediante la prueba pareada de Wilcoxon. En
la representacin grfica estas frecuencias se
transformaron a porcentajes. Las diferencias
en la palatabilidad de las hojas de las especies
con y sin enverdecimineto se evaluaron
mediante una comparacin del rea foliar
consumida por las larvas de S. frugiperda, a
travs de la prueba pareada de Wilcoxon. En
las graficas se representan cada uno de los 14
RESULTADOS
HERBIVORA EN HOJAS VERDES Y ROJAS EN
CAMPO Las hojas apicales verdes exhibieron
mayor herbivora que las hojas rojas. El rea
foliar consumida fue significativamente ms
alta en hojas verdes que en las hojas rojas
(Fig. 1, Z= 3.78; p < 0.05). De los 45 pares de
plantas evaluadas en campo, en 32 se observ
mayor consumo de rea foliar en las hojas
verdes (71%), en nueve por las hojas rojas
(20%) y en cuatro no se presentaron
diferencias (9%) (Fig. 2).
FIGURA 1. rea foliar consumida en plantas de hojas rojas y hojas verdes
ACEPTABILIDAD DE HOJAS ROJAS Y VERDES

Las hojas jvenes rojas y verdes fueron
consumidas por las larvas de S. frugiperda. El
rea foliar consumida por larvas de S.
frugiperda no fue significativamente diferente
entre hojas rojas y hojas verdes (Tabla 2, Fig.
3, Z=1.41; p = 0.15). Al contar el nmero de
casos en que fueron seleccionadas cada tipo de
hojas, se observ una preferencia por las hojas
rojas, aunque esta diferencia no fue
estadsticamente significativa (Fig. 4, Test de
signo de Wilcoxon Z=0.80; p=0.42). De los
cinco pares filogenticos evaluados, en tres
FIGURA 2. Frecuencia de preferencia de consumo de

hojas.
50
casos las hojas rojas fueron preferidas sobre las

verdes (repeticiones 2, 4, 6, 7 y 14 de la Fig.
3).
DISCUSIN
La evaluacin de la herbivora en campo
mostr mayor consumo de rea foliar en
plantas con hojas verdes en relacin con
plantas con hojas rojas, ajustndose a las
predicciones de las hiptesis de defensa
anunciada (Hamilton y Brown 2001, Schaefer
y Rolshausen 2006) y de la disminucin de la
capacidad criptica de los herbvoros
(LevYadun 2004). Los controles filogenticos,
en la medicin de la herbivora en campo,
sugieren que las diferencias observadas se
sobreponen al efecto de una posible inercia

filogentica respecto a los niveles de defensa
en hojas rojas y verdes.
De acuerdo con las predicciones de las
hiptesis de defensa anunciada, se esperaba
que las hojas rojas estuvieran mejor defendidas
qumicamente y por tanto fueran menos
consumidas que las hojas verdes en los
bioensayos con S. frugiperda. Sin embargo, no
hubo diferencias significativas en la
aceptabilidad de las hojas rojas y las verdes,
aunque las orugas seleccionaron en mayor
proporcin las hojas rojas (65%). Por lo
anterior, slo es factible concluir que las hojas
rojas son potencialmente tan palatables como
las verdes.
Tabla 2.rea foliar consumida por S. frugiperdaen instar 3 en plantas con hojas rojas y hojas verdes. Los asteriscos
indican los pares filogenticos.
AFC
AFC
Pares
Familia
Genero
Familia
Genero
Rojo (ml)
Verde (ml)
1
Burceraceae
Protium
164
Rubiaceae
Palicourea
63
2*
Melastomataceae
Sp1
84
Melastomataceae
sp2
35
3
Solanaceae
Cestrum
0
Monimiaceae
Siparuna
241
4*
Rubiaceae
Simira
37
Rubiaceae
Psicotria
0
Astroniumgr
5
Burceraceae
144
Mirtaceae
Eugenia
0
aveolaris
6*
Piperaceae
Piper1
52
Piperaceae
Piper2
16
Piper
7*
Piperaceae
Piper1
25
Piperaceae
80
angustifolia
8
Solanaceae
Cestrum
9
Bignonaceae
Bigno sp1
33
9
Solanaceae
Cestrum
192;5
Myrsinaceae
Ardisia
12
10
Mirtaceae
Eugenia
54
Leguminoceae
Swartzia
25
11
Sapindaceae
Sapindaceae
308
Piperaceae
Piper2
21
12
Conbretaceae
Terminalia
11
Rubiaceae
Faramea
0
13
Flacurtaceae
Casearia
93
Crhysobalanaceae
Hirtela
107
14*
Areaceae
Ara sp1
3
Areaceae
Ara sp2
5
La hiptesis de defensa anunciada presenta

varias limitaciones para el problema de
estudio, adems de su carencia de soporte
emprico. En primer lugar, su formulacin
est dirigida a hojas maduras con
coloraciones diferentes al verde durante el
otoo, haciendo que su aplicacin a especies
tropicales y a hojas jvenes deba realizarse

con cuidado ya que puede darse lugar a
incongruencias. En segundo lugar,
la
hiptesis de defensa anunciada de Schaefer
y Rolshausen (2006) se sustenta en los
efectos pleiotropicos entre la ruta de las
antocianinas y la de los compuestos de
51
defensa; asumiendo que este acople exista

en las hojas jvenes de especies tropicales,
la acumulacin de metabolitos secundarios
puede ser insuficiente para disuadir a los
herbvoros, en comparacin con las hojas

maduras, las cuales han tenido un mayor
tiempo para acumular los compuestos de
defensa.
FIGURA 3. rea foliar consumida en plantas de hojas rojas y hojas verdes. * Indican
pares filogenticos.
embargo, nuestros resultados en los ensayos

de aceptabilidad no demuestran diferencias en
la calidad del recurso para el herbvoro
cuando se ofrecieron simultneamente hojas
rojas y verdes. Esto nos permite concluir que
otros mecanismos adicionales a la calidad
nutricional y al nivel de defensa de las hojas,
deben estar operando para que las hojas
jvenes rojas sean menos consumidas en
campo.
Teniendo en cuenta lo anterior y
considerando que los resultados son robustos,
ya que se controlaron fuentes de variacin
dependientes del sitio a travs de un diseo
pareado, con plantas del mismo tamao y en
el mismo lugar, y que adems, se incluyeron
controles filogenticos que permitieron
descartar la incidencia de una huella
filogentica en el evaluacin de herbivora en
campo y en las pruebas de aceptabilidad con
S. frugiperda, podemos concluir que las
predicciones de las hiptesis de defensa
anunciada no se cumplen en las plantas con
hojas jvenes rojas del bosque hmedo de
Mariquita; por lo tanto, es preciso acudir a
FIGURA 4. Frecuencia de preferencia de hojas rojas

y hojas verdes.
Un aspecto no explorado en las hiptesis

anteriores es el efecto de la calidad nutricional
de las hojas.
Kursar y Coley (1992)
proponen que una menor herbivora en las
hojas jvenes de color rojo se debe a su
menor valor nutricional, el cual a su vez est
relacionado con tasas fotosintticas ms bajas
y menores contenidos de nitrgeno. Sin
52
hiptesis alternativas para explicar los

resultados, como la hiptesis la disminucin
de la capacidad criptica de los herbvoros, es
decir la incidencia de un control descendente
(Lev Yadun 2004).
De acuerdo con esta hiptesis las
coloraciones diferentes al verde en las hojas
pueden disminuir la capacidad criptica de los
herbvoros en una planta, razn por la cual
estos podran ser ms visibles para sus
depredadores. Por esta razn, los herbvoros
tenderan a evitar las estructuras de la planta
con coloraciones diferentes al verde para
minimizar el riesgo la depredacin (Lev
Yadunet al 2004). Como prediccin de esta
hiptesis se esperara que las tasas de
depredacin sean mayores sobre hojas jvenes
rojas que sobre hojas jvenes verdes y en
consecuencia la herbivora sobre hojas con
coloraciones rojas sea menor en comparacin
con las hojas verdes. Esta prediccin puede
ser validada mediante un experimento con
orugas artificiales.
Derivada de lo anterior, proponemos una
alternativa diferente para explicar la menor
herbivora sobre las hojas rojas. En esta
propuesta, las coloraciones de las hojas
diferentes al verde pueden actuar como un
estmulo disuasivo de oviposicin o de
alimentacin para los herbvoros, una
estrategia que les permitira a los insectos
disminuir el riesgo de depredacin. De
acuerdo con esta hiptesis, la preferencia de
oviposicin de adultos y el establecimiento de
larvas o adultos debe ser ms alta en las hojas
verdes en comparacin con las hojas rojas.
Para validar esta prediccin, pueden realizarse
experimentos de preferencia de oviposicin y
establecimiento de larvas. Estos experimentos
consisten en ofrecer a hembras grvidas de
diferentes grupos de insectos herbvoros
plantas artificiales con hojas rojas y con hojas
verdes de manera simultnea y despus
evaluar el nmero de huevos colocados sobre
cada hospedero, el cual, de acuerdo a las
predicciones, debera ser menor sobre las
hojas rojas. De igual forma, se puede evaluar

el establecimiento de las larvas en plantas
artificiales con hojas rojas y verdes,
esperndose mayores tasas de colonizacin
sobre plantas con hojas verdes. En este caso
las larvas que colonicen hojas rojas podran
estar ms expuestas a sus enemigos naturales
y por tal razn estas plantas pueden presentar
menores tasas de herbivora. Estas pruebas
deberan repetirse en condiciones de campo
para validar los resultados encontrados.
Finalmente, es necesario analizar la
qumica defensiva y nutricional de las hojas
jvenes rojas y verdes con el fin de avanzar en
la formulacin de una hiptesis que puede
explicar la relacin entre nivel de defensa y
herbivora en las hojas jvenes rojas.
AGRADECIMIENTOS
Los autores expresan sus agradecimientos
a Rodolfo Dirzo por sus contribuciones en
todas las etapas de esta investigacin y a
Mara Argenis Bonilla Gmez por el aporte en
las ideas y anlisis de los datos. A Orlando
Velsquez gua del Bosque Jos Celestino
Mutis por su orientacin en la reserva y a
Jeffer Buitrago por su apoyo durante el
desarrollo del trabajo de campo.
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53
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54
Evaluacin de la Defensa Anti-herbvoro por Asociacin Coespecfica en

Ocotea longifolia Kunth (Lauraceae), en un Bosque Hmedo en
Mariquita,Tolima.
Luis Alberto Nez1, 2, Cristian Camilo Sandoval1, 3 y Jos Oswaldo Corts1, 4
1
Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Sede Bogot, Carrera 30 #45-03 edificio
451, Bogot-Colombia. 2lanuneza@unal.edu.co, 3ccsandovalp@unal.edu.co, 4jocortesh@unal.edu.co.
RESUMEN
Utilizamos plantas de Ocotea longifolia, una especie de sotobosque, para evaluar si la asociacin
en vecindarios coespecficos tiene algn efecto sobre la tasa de herbivora, bajo la hiptesis de
resistencia por asociacin (AR) o susceptibilidad por asociacin (AS). A lo largo de un sendero
que atraviesa el Bosque Municipal de Mariquita ubicamos 25 vecindarios de O. longifolia
separados como mnimo a una distancia aproximada de 50 m. En cada vecindario identificamos
un individuo focal y todos los individuos coespecficos a un radio de 3 m de ste. Registramos
altura, nmero de hojas y estimamos el ndice de Herbivora (IH) para cada uno de los
individuos del vecindario. Asignamos el IH de cada individuo muestreado a tres categoras de
tamao y tres de nmero de hojas, las cuales fueron contrastadas para caracterizar el
comportamiento del IH con respecto a stas variables. Definimos dos modelos lineales y uno
polinomial para describir el comportamiento del valor promedio de IH de los vecindarios como
variable dependiente de: (1) altura del individuo focal; (2) nmero de hojas del vecindario; y (3)
nmero de individuos del vecindario. Planteamos que durante el proceso de establecimiento de
vecindarios coespecficos se puede pasar por estados de susceptibilidad por asociacin,
continuado por uno de resistencia por asociacin como respuesta a un efecto de saciado de los
herbvoros.
Palabras clave: Herbivora, Ocotea longifolia, Resistencia por Asociacin, Susceptibilidad por
Asociacin, Vecindarios
DADO EL IMPACTO QUE TIENE LA
herbivora sobre la adecuacin de las plantas
(crecimiento, sobrevivencia o reproduccin),
stas han desarrollado una serie de estrategias
para defenderse (Coley & Barone 1996). Las
estrategias defensivas pueden ser directas
cuando ejercen un impacto inmediato y
negativo en los herbvoros, ya sea a travs de
barreras fsicas como espinas, tricomas y hojas
endurecidas, las cuales evitan que el insecto se
alimente; respuestas qumicas inducidas como
la produccin de toxinas y repelentes de
herbvoros, principalmente derivadas del
metabolismo secundario de la planta (Karban

& Baldwin 1997) o la liberacin de protenas
de defensa (Coley & Barone 1996).
Adems de las defensas directas, las
plantas utilizan otro tipo de defensas que
incluyen entre otras, la asociacin con otras
especies ya sea de animales, principalmente
hormigas (Letourneau & Dyer1998, Arimura
et al. 2005), plantas (Barbosa et al. 2009) o la
combinacin de los dos (Dyer et al. 2001).
Estas asociaciones reducen la herbivora y
aumentan la adecuacin en las plantas (DelClaro & Oliveira 1993).
55
Evaluacin de Defensa Anti-herbvoro por Asociacin Coespecfica
La asociacin con animales se da cuando

las plantas atraen enemigos naturales de los
herbvoros o de tercer nivel trfico
(predadores, parasitoides), de tal manera que
est asociacin determina una reduccin en el
nmero de insectos que pueden hacer dao a
la planta (De la Fuente & Marquis 1999). La
asociacin con plantas ocurre cuando plantas
palatables crecen junto a plantas no palatables,
aspecto que determina una disminucin en la
tasa de herbivora del conjunto de plantas
asociadas (Rousset & Leport 2003). En un
tercer caso, las plantas se benefician de
asociaciones entre planta e insectos predadores
(hormigas), en este caso las plantas que crecen
cerca a plantas focales con asociacin con
hormigas salen beneficiadas del cuidado que
los insectos hacen a la planta focal (Del-Claro
& Oliveira 2000).
Recientemente, Karban (2010) describi
la defensa por asociacin, en la cual el
vecindario, ya sea de plantas coespecificas o
heteroespeficicas es importante para la defensa
antiherbovoros. Las plantas que pueden
activar y ajustar las defensas de acuerdo a la
informacin derivada de su vecino pueden
obtener una ventaja selectiva sobre las plantas
que no lo pueden hacer. Por lo tanto las
estrategias defensivas de las plantas frente al
herbivorismo constituyen una respuesta
adaptativa que traduce fielmente muchas
pautas y mecanismos de la propia evolucin
biolgica (Coley & Barone 1996).
Las asociaciones especficas de las plantas
determinan la probabilidad de deteccin y/o
vulnerabilidad de las plantas por los
herbvoros. Sin embargo, las asociaciones
pueden
traer
consecuencias
positivas,
negativas o neutras frente a la herbivora. Se
ha planteado la hiptesis de resistencia por
asociacin (AR) y susceptibilidad por
asociacin (AS), la cual establece que segn
sea el tipo de asociacin, sta puede aumentar
el grado de resistencia a la herbivora
(resistencia por asociacin AR), o puede
aumentar el grado de susceptibilidad a la
herbivora (asociacin susceptibilidad por

asociacin AS) (Barbosa et al. 2009). La
hiptesis AR-AS ha sido validada en varios
trabajos y en grupos muy distintos, en plantas
afectadas por herbvoros vertebrados (Hjaten
et al. 1993), en plantas afectadas por
invertebrados (Finch et al. 2003), en esponjas
(Wulff 1997) y en fitoplancton (Steiner
2001).
Con base en esta teora, planteamos el
siguiente interrogante Existen variaciones del
nivel de herbivora entre vecindarios
coespecficos de Ocotea longifolia
que
puedan ser explicadas por caractersticas del
vecindario? Buscamos establecer el efecto de
la asociacin entre individuos de O. longifolia
como una estrategia para evadir el dao por
herbivora bajo las hiptesis de resistencia o
susceptibilidad por asociacin (Barbosa et. al
2009). Esperamos encontrar diferencias entre
los niveles de herbivora presentes en
vecindarios de O. longifolia que puedan ser
explicados como efectos de resistencia o
susceptibilidad por asociacin.
MTODOS
ESPECIE DE ESTUDIO - Ocotea
longifolia es un rbol de la familia Lauracea,
conocido como laurel orejemula, canelo
cenizo, o laurel de monte. Presenta de 30 a 80
cm de dimetro y 20 a 30 m de altura, muestra
fuste cilndrico con su base recta o con aletas
pequeas. Crece hasta los 1800 m en bosques
con pluviosidad elevada y constante, aunque
tambin en zonas con una estacin seca
marcada; es una especie con tendencia
escifita y est presente en bosques
secundarios tardos y tambin en bosques
primarios, en reas con suelos arcillosos a
limosos, frtiles, bien drenados y con
pedregosidad variable, crece en zonas de
claros de bosques hmedos (De Carvalho et
al. 2000). Est especie fue seleccionada dada
su abundancia en el bosque, por formar
parches coespecficos de varios individuos
56
Nez, Sandoval-Parra & Corts
TRATAMIENTO DE LOS DATOS

Para evaluar la resistencia o susceptibilidad
por asociacin en vecindarios de individuos
coespecficos de O. longifolia, generamos
cuatro categoras de altura de individuos;
pequeas (30 a 59 cm), medianas (60 a 119
cm), grandes (de 120 a 350 cm) y focales (de
120 a 377 cm). De la misma manera,
generamos tres categorias para nmero de
hojas; de 3 a 6 (categora 1), de 7 a 14
(categora 2) y de 15 a 62 (categoria 3).
Para el anlisis, relacionamos el IH de
todos los individuos por categora de altura y
por categora de hojas. Posteriormente
relacionamos el promedio del IH de cada
vecindario con respecto a la altura de la planta
focal, al nmero de hojas por vecindario y al
nmero de individuos por vecindario.
Realizamos regresiones lineales entre IH y las
diferentes categoras de altura y nmero de
hojas, y el modelo polinomial fue el que mejor
explico la relacin entre IH y las categoras de
tamaos de O. longifolia. Dado que los datos
no cumplieron supuestos de normalidad
realizamos pruebas no paramtricas KW para
establecer diferencias significativas entre IH y
las diferentes categoras de altura y nmero de
hojas.
fcilmente identificables y por presentar

evidencia de herbivora, aspectos obligatorios
si se quera cumplir con el objeto del proyecto.
IDENTIFICACIN DE VECINDARIOS
DE OCOTEA LONGIFOLIA - A lo largo de un
sendero que atraviesa el bosque de Mariquita
ubicamos 25 parches de Ocotea longifolia
separados como mnimo a una distancia de 50
m. En cada parche identificamos un individuo
focal (individuo con mayor altura del
vecindario)
y
todos
los
individuos
coespecficos presentes al interior de un radio
de 3 m medido a partir del individuo focal
(Fig. 1). Medimos la altura y el nmero de
hojas a cada uno de los individuos del
vecindario. Estimamos el ndice de Herbivora
(IH) propuesto por Dirzo & Domnguez
(1995) diferenciando el grado de herbivora de
las hojas de cada individuo en seis rangos: (0)
= hojas sin dao, (1) = 1 5%, (2) = 6 12%,
(3) = 13 25%, (4) = 26 50%, y (5) = 51
100%. El IH es un estimativo que vara de 0
(cuando ninguna hoja presenta seales de
herbivora), hasta 5 cuando todas las hojas
presentan ms de 51% de rea foliar
consumida.
RESULTADOS
Identificamos en campo un total de 25
vecindarios, en los que cuantificamos 220
individuos de O. longifolia, a cada uno de los
cuales le estimamos el valor de IH. Los
vecindarios estuvieron conformados por un
individuo (en cuyo caso fue tratado como
focal) hasta 24 vecinos coespecficos de O.
longifolia.
La altura promedio de los individuos
focales fue de 240.5 78.5 cm y presento un
mbito de variacin entre 120 y 377 cm. Los
individuos vecinos tuvieron una altura
promedio de 96.67 59.76 cm con valores
mximos y mnimos entre los 30 y 350 cm
respectivamente. Estimamos el IH para un
FIGURA 1. Representacin del mtodo para la

delimitacin de los vecindarios de Ocotea longifolia a
partir de un individuo focal y dentro de un radio de 3 m.
57
total de 3780 hojas, que correspondieron a

todos los individuos de O. longifolia, en el
cual, el nmero promedio de hojas por
individuos fue de 17.2 12.32 con valor
mnimo de 3 y mximo de 80 hojas por
individuo.
Los estadsticos descriptivos del IH para
las categoras de todos los individuos
muestreados se resumen en la Tabla 1. Los IH
variaron entre 0.27 y 3.77, con un valor

promedio de 1.34 0.59, sin diferencias
significativas entre las categoras de tamaos y
los individuos focales (H = 22.77; p < 0.01)
(Fig. 2). De igual manera no encontramos
diferencias significativas entre el IH y
cantidad de hojas que presente cada planta (H
= 4.98; p > 0.05) (Fig. 3).
TABLA 1. Categoras de tamao y de Nmero de hojas de O. longifolia.
Categora
Pequeo
Tamao
Mediano
Grande
Categora 1
No. Hojas Categora 2
Categora 3
Focal
n
63
79
53
21
88
86
25
Min
0,273
0,429
0,333
0,333
0,273
0,533
0,750
max IH promedio
2,125
1,049
3,778
1,477
3,222
1,491
2,833
1,179
3,778
1,288
3,438
1,439
2,222
1,341
d.s.
0,361
0,685
0,631
0,525
0,609
0,633
0,388
Tamao: (pequeo = 30 59 cm; mediano 60 119 cm; grande 120-350 cm.

Nmero de Hojas: (categora 1 = 3 6 hojas; categora 2 =7 14 hojas; categora 3
= 15 62 hojas); n = tamao de muestra; min max (valores mnimos y mximos
en cada categora; IH promedio = ndice de Herbivora promedio; d.s
5). De otro lado, las variables nmero de

individuos del vecindario e ndice de
herbivora promedio de cada vecindario fueron
ajustadas a un modelo polinomial de segundo
orden (Fig. 6). La Tabla 2 incluye los
elementos de cada uno de los modelos
reportados.
4
3,6
ndice de Herbivora
3,2
2,8
2,4
2
1,6
1,2
0,8
Focales
3,2
ndice de Herbivora
120-350
60-119
4
3,6
30-59
0,4
FIGURA 2. Contraste de IH entre las Categoras de

tamao en O. longifolia: (pequeo = 30 59 cm;
mediano 60 119 cm; grande 120-350 cm.
2,8
2,4
2
1,6
1,2
0,8
Focales
Cat. 3
Cat. 2
Cat. 1
0,4
Las variables altura del individuo focal y

nmero de hojas del vecindario con respecto al
ndice de herbivora promedio de cada uno de
los vecindarios muestreados, presentaron una
relacin lineal positiva, que se ajusto a un
modelo polinomial de primer orden (Fig. 4 y
FIGURA 3. Contraste de IH entre las Categoras de

Nmero de Hojas: (categora 1 = 3 6 hojas; categora
2 =7 14 hojas; categora 3 = 15 62 hojas).
58
1,8
1,8
ndice de Herbivora Promedio
1,6
1,4
1,2
1,6
1,4
1,2
0,8
0,8
120
150
180
210
240
270
300
Altura del Individuo Focal
330
360
FIGURA 4. Modelo polinomial de primer orden para la

asociacin entre las variables Altura del individuo focal
y el ndice de Herbivora promedio del vecindario.
40
80
120
160
200
240
280
Nmero de Hojas en el Vecindario
320
360
FIGURA 5. Modelo polinomial de primer orden para la

asociacin entre las variables nmero de hojas
disponibles en el vecindario y el ndice de Herbivora
promedio del vecindario.
TABLA 2 Variables relacionadas en los modelos polinomiales; valor del estadstico r2; valor
probabilidad.
Orden del
modelo
Variables Relacionadas
Altura del Individuo Focal vs. IH
promedio del vecindario
Nmero de Hojas en el Vecindario vs.
IH promedio del vecindario
Nmero de Vecinos en el Vecindario vs.
IH promedio del vecindario
Valor
Valor de p
de r2
0.241
0.0148
0.366
0.0017
0.156
0.169
DISCUSIN
En trminos generales, los individuos de

O. longifolia incluidos en la muestra
presentaron un bajo nivel de herbivora con un
promedio cercano al 5% de rea consumida.
El dao por herbivora fue diferente entre las
categoras definidas para los tamaos pero sin
diferencias significativas entre estas. Sin
embargo fueron las plantas pequeas (menos
de 59 cm) las que menos dao presentaron,
resultado contrario al patrn de herbivora
reportado para otras plantas en las que plantas
ms jvenes son las ms vulnerables al dao
por herbivora (Coley & Aide 1991) y
1,8
1,6
1,4
1,2
0,8
0
8
10
12
14
16
Nmero de Vecinos en el Vecindario
18
20
22
24
FIGURA 6. Modelo polinomial (de segundo grado) de

asociacin entre el nmero de individuos del vecindario
y su ndice de Herbivora
conforme
59
las
plantas
van
creciendo
incrementando su edad y tamao, la vulnerabilidad

por ataque disminuye.
Sin embargo, para
los individuos focales, como sucedi en las

categoras de tamao.
Guevara (2005), en un bosque de tierra
firme de la Amazona Central Brasilera
report un valor de IH de 1,86 0,82 (n=10)
para individuos de O. longifolia; que
corresponde a un valor ms alto al reportado
en nuestros resultados, sin embargo, no hay
informacin acerca de si se trataba de
individuos aislados o si se encontraban
inmersos en una parche con varios
coespecficos. Los valores de IH reportados en
este trabajo, as como los reportados por
Guevara (2005), podran indicar que O.
longifolia es una especie poco palatable con
bajos niveles de dao por herbivora como
resultado de una estrategia anti-herbvoro
basada en defensas qumicas. La manera de
confirmar esta idea, sera realizando pruebas
controladas de aceptacin ofreciendo muestras
conjuntas de O. longifolia y una especie
control, a un herbvoro generalista. De igual
manera, se podra realizar un anlisis detallado
en laboratorio con el objeto de identificar la
presencia de compuestos secundarios en las
hojas y de esta manera confirmar si los valores
bajos de IH para O. longifolia son resultado de
una estrategia de defensa a partir de
compuestos secundarios que le confieren
caractersticas de poca palatabilidad para los
herbvoros.
Aquellos vecindarios en los que se
encuentran individuos ms altos (ya sea de
vecinos o focales), acompaada de una alta
concentracin de recurso disponible para los
herbvoros, medida como el nmero de hojas
presentes en el vecindario, fueron los que
mostraron mayor dao por herbivora (Fig. 4
y Fig. 5). Esta evidencia sera considerada
como un efecto negativo de la asociacin en
vecindarios coespecficos para la especie de
planta estudiada y puede estar asociada al
mecanismo de susceptibilidad por asociacin
(Barbosa et al. 2009). En este caso, la
disponibilidad de recursos concentrados en un
espacio limitado y por un tiempo prolongado,
nuestro caso los tamaos con mayor dao por

herbivora fueron los correspondientes a los
vecinos medianos y grandes (entre 60 y 350
cm), aspecto que puede indicar que los
individuos ms altos de los parches
coespecficos de O. longifolia son ms
fcilmente ubicados por herbvoros, lo cual se
puede confirmar con los resultados en que los
valores promedio de IH para cada vecindario,
presentaron un aumento a medida que la talla
del individuo focal fue mayor (Fig. 3).
En vecindarios en los que el individuo
focal es ms grande, el dao por herbvoros
fue mayor, en contraste con los vecindarios en
el que el individuo focal fue ms pequeo.
Esto se explica porque al ser los individuos de
O. longifolia un recurso abundante en el
bosque y fcil de encontrar por los herbvoros,
estos ubican fcilmente a los individuos ms
altos dentro de los parches coespecficos y
ubicados en las categoras medias y altas de
nuestro estudio. De igual manera, Rodrguez
(2000) en un estudio que se llev a cabo en la
reserva de la biosfera estacin Biolgica del
Beni en un bosque hmedo tropical de Bolivia
encontr un efecto similar en O. longifolia,
donde los individuos adultos de sta especie
acumulan mayor herbivora en comparacin
con las plntulas. En consecuencia los IH
asociados a individuos ms altos es una
caracterstica que puede estar asociada a la
teora de la apariencia (Feeny 1976) que
determina que los mecanismos de defensa de
las plantas responden al grado de notoriedad y
al riesgo de ser descubierta por los herbvoros.
Otro aspecto que refuerza la hiptesis de la
apariencia lo encontramos en el hecho de que
las plantas con menor nmero de hojas fueron
las menos consumidas, lo que puede estar en
concordancia con los IH reportados para las
plantas de la categora de menor tamao
(Tabla 1). Igualmente, las plantas en las
categoras 2 y 3 de nmero de hojas fueron las
que ms dao por herbvoro presentaron,
continuando con una disminucin en el IH de
60
aumenta la probabilidad de que las plantas

sean detectadas por sus consumidores,
incrementando el dao por herbivora, es
decir, la asociacin en vecindarios provocara
que la especie se comportara como aparente
(Fenny 1976), dominando el paisaje a escalas
puntuales.
Se presenta entonces para estas plantas,
un compromiso entre el costo de convertirse
en aparentes y obtener los beneficios que
conlleva el crecer asociadas en vecindarios
(e.g. mayor habilidad competitiva por la
obtencin de los recursos necesarios para su
desarrollo, establecimiento de guarderas para
plntulas, entre otras). Otra consecuencia de
este compromiso es que las especies aparentes
se ven presionadas a invertir ms recursos en
el desarrollo de defensas cuantitativas como
un mecanismo de defensa anti-herbvoro
(Fenny 1976).
La cuantificacin del recurso disponible
para los herbvoros corresponde a la biomasa
de cada uno de los vecindarios, que puede
expresarse en trminos de altura promedio,
nmero de hojas y nmero de vecinos. Al
evaluar el comportamiento de los valores
promedio de IH de cada vecindario con
respecto
al
nmero
de
individuos
coespecficos (vecinos), podemos identificar
dos etapas en el proceso de conformacin de
los vecindarios y su relacin con los
herbvoros (Fig. 6).
A medida que el vecindario se establece
(aumenta el nmero de individuos,
incrementan la talla y el nmero de hojas), se
presenta un efecto de susceptibilidad por
asociacin en el vecindario, reflejado en el
aumento inicial de los valores de dao por
herbivora. Sin embargo, el incremento en la
herbivora no es constante, pues por encima de
cierto nmero de vecinos, se presento una
disminucin en los daos por herbvoro. El
patrn detectado, puede relacionarse con un
efecto de saciado por parte de los herbvoros
(Aide 1993) y en este caso, sera la evidencia
del efecto positivo de la estrategia de
asociacin en vecindarios coespecficos por un

aumento en la resistencia frente al ataque por
herbvoros.
Cuando la oferta de recurso de la planta
supera los umbrales mximos de consumo del
herbvoro, ste ltimo continuara haciendo
uso del recurso, pero los efectos negativos de
dao no sern evidentes, pues el vecindario
continua creciendo y acumulando biomasa.
Este
patrn
puede
identificarse
en
interacciones en las que la abundancia del
herbvoro es baja o en aquellos casos en los
que se
presentan pulsos de aumento y
disminucin en la densidad del herbvoro,
como respuesta a cambios en las condiciones
ambientales (Barbosa et al. 2009).
Nuestros datos arrojan un esbozo del
posible efecto de la asociacin en vecindarios
coespecficos de O. longifolia, como estrategia
para la defensa contra herbvoros. La
identificacin de relaciones positivas entre el
valor promedio de IH de cada vecindario con
la altura del individuo focal, as como con el
nmero de hojas del vecindario, apoyaron la
hiptesis de susceptibilidad por asociacin. De
otro lado, si se plantea la variable IH como
dependiente del nmero de vecinos del
vecindario encontramos dos etapas continuas:
(1) aumento en la susceptibilidad; y (2)
aumento en la resistencia, como efecto del
establecimiento de vecindarios coespecficos.
Es necesario confirmar o descartar que los
bajos niveles de herbivora registrados para
esta especie se deban a una baja palatabilidad
conferida por la acumulacin de compuestos
qumicos. Un muestreo de mayor intensidad
en el que se incluya un mayor nmero de
vecindarios y en el que se tengan en cuenta
otras variables como distancia del vecino a la
planta focal podra confirmar el efecto de
saciado que se logra intuir a partir de los
resultados obtenidos.
61
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AGRADECIMIENTOS
Este trabajo fue desarrollado dentro de las
actividades del curso de posgrado en CienciasBiologa de la Universidad Nacional de
Colombia INTERACCIONES PLANTAANIMAL: ECOLOGIA EVOLUTIVA Y
CONSERVACION.
Valiosos aportes
tericos y metodolgicos fueron realizados
por: Dr. Rodolfo Dirzo (Universidad de
Stanford) y Dra. Argenis Bonilla (Universidad
Nacional de Colombia). La determinacin
taxonmica de nuestra especie modelo fue
realizada por Francisco Fajardo. En campo,
agradecemos especialmente la colaboracin de
Jeffer Buitrago y Orlando Velsquez, quienes
laboran directamente con la reserva forestal
Bosque Municipal de Mariquita Jos
Celestino Mutis.
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of coral reef sponges. Ecology 78:146
59
63

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Interacciones planta-animal:

Ecologa evolutiva y conservacin

Foto por: L. Nez

Interacciones plantaanimal: Ecologa evolutiva y

* Maestra en Ciencias - Biologa - Facultad de Ciencias,

Edicin del documento:

Martnez-Pachn, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martnez, M.A.

Artculos del Proyecto libre: ................................................................................................................28

Insuasty-Torres, J. Rojas-Zamora, O. & Casallas-Pabn, D.

Martnez-Pachn, E. Moreno-Pallares, M.& Cuervo-Martnez, M.A.

Nez, L., Sandoval-Parra, C. & Corts, O.

abigarradas, con altos componentes de Silicio de aspecto conglomerado (Pachn y Bohorquez

Variacin interespecifica de la Herbivora en Plantas Tropicales con

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

de defensas en plantas como la respuesta

EN LOS BOSQUES TROPICALES LAS TASAS

de herbivora son ms altas comparadas con la

Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento

lento, que a su vez favorecen las grandes

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

utilizando las siguientes categoras: 0 = 0%, 1

HERBIVORA Con el fin de evaluar las

ACEPTABILIDAD - Con el fin de determinar si

Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento

las plantas de crecimiento rpido y lento

plaga de cultivos comerciales. Las larvas se

Ensayo realizados entre pares de plantas relacionadas filogenticamente

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

evaluar se seleccionaron hojas sin daos en la

probamos que los niveles de herbivora

la homogeneidad de varianza. Los datos de IH

FIGURA 1. ndice de Herbivora (media SE)

mantuvo en los pares de especies relacionados

Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento

FIGURA 3. Porcentaje de hojas en cada uno de las

FIGURA 2. ndice de Herbivora estimado para las

frugiperda prefiri las porciones de hoja de las

y 6% del rea foliar, mientras que el 65.1% de

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

hojas provenientes de especies con rpido

recursos al desarrollo y reproduccin por parte

Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento

crecimiento rpido, lo siguiente a analizar es

concluyendo, al igual que nuestro estudio, que

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

proteccin anti-herbivora. Ello tambin se

aequale podemos descartar la idea de que

Variacin de la Herbivora en Plantas de Crecimiento rpido y lento

evidenciando que las plantas de crecimiento

Casallas-Pabn, Rojas-Zamora &, Insuasty-Torres.

Desarrollo Territorial para el Plan de Manejo

leaves in tropical rainforests. Biochem. Syst.

Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento de un bosque hmedo

Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento

Las especies de crecimiento lento estn

Pachn, Moreno y Cuervo

aceptables que las hojas de especies de

los cuales representa un intervalo de rea

Para determinar si existan diferencias en la

Herbivora en plantas de crecimiento rpido y lento

frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae). Las

atribuirse al hbito de crecimiento de las

ANLISIS DE LOS DATOS - Las diferencias en